Perspectivas actuales en el estudio biológico del juego: signos de progreso

Resumen

  

Se ha producido un reciente resurgir en el interés por los estudios de la conducta del juego que ha estado marcado por una gran cantidad de investigación empírica y revisión teórica. Estos esfuerzos sugieren que el juego podría tener una mayor importancia biológica de la apreciada por la mayoría de los científicos. Aquí presentamos una breve sinopsis de las investigaciones actuales en torno al juego, cubriendo temas como la función adaptativa, la filogenia, los mecanismos causales, y el desarrollo. Nuestro objetivo es poner de relieve de forma selectiva áreas contemporáneas de investigación en las cuales no deben ser ignorados los procesos y las consecuencias subyacentes del juego. Dilucidamos algunas de las nuevas y crecientes áreas de investigación en torno al juego y las interpretamos desde una perspectiva teórica biológica integradora que pone de manifiesto las áreas que necesitan más investigación experimental, comparativa, y de campo.

 

Introducción
 

La conducta de juego es una paradoja en humanos y animales, siendo una omnipresencia aún ambigua (Sutton-Smith 1997; Burghardt 2005). El juega ha sido a menudo ignorado por la biología por ser difícil de definir y por tener una importancia lejos de ser evidente. Aunque reconocemos intuitivamente cuándo están jugando los animales de compañía y los niños, a veces es difícil, incluso entre los niños, distinguir un juego de peleas de una agresión (Dolhinow 1999; Smith et al. 2004; Pellis y Pellis 2009). De hecho, la identificación de los componentes que conforman el juego lúdico, especialmente en animales o en contextos que no siempre se observan lúdicos, puede ser un reto. Por otra parte, mientras que el juego es relevante para varias disciplinas, hay diferencias y discrepancias sobre cómo se percibe el término "juego" en los diferentes campos, lo que ha dado lugar a malos entendidos en cuanto a la forma y la función asignadas al juego (Pellegrini 2009). Recientemente, Burghardt (2001, 2005, 2010b) ha actualizado las definiciones básicas del juego mediante el establecimiento de cinco criterios categóricos para su reconocimiento en todas las especies, incluyendo la humana. Brevemente, estos criterios señalan que el juego es (1) funcionalmente incompleto en el contexto en el que aparece; (2) espontáneo, placentero, gratificante, o voluntario; (3) diferente de otras conductas más serias en cuanto a su forma (por ejemplo, cuando es exagerado) o en cuanto a su momento (por ejemplo, cuando se produce antes de alcanzar la edad en que se hace necesaria la versión más seria); (4) reiterado, aunque no de una forma anormal e invariablemente estereotipada (por ejemplo, balanceada o rítmica); y (5) se inicia en ausencia de estrés severo. Varios y diversos investigadores (por ejemplo, Pellegrini 2009; Pellis y Pellis 2009) reconocen este enfoque tan útil, ya que si se cumplen los cinco criterios, el juego puede ser identificado con seguridad en cualquier especie o sistema de comportamiento.

Los jóvenes de la mayoría de los mamíferos juegan (Fagen 1981), y un número creciente de informes también han documento el juego en animales no-mamíferos, tales como aves, peces, insectos y cefalópodos (Mather y Anderson 1999; Gamble y Cristol 2002; Burghardt 2005; Dapporto et al.2006). Estos informes son cruciales para una comprensión comparativa general del juego y son vitales para hacer frente a los orígenes evolutivos del juego y sus funciones asociadas. Por medio de la identificación del juego en aquellas especies existentes que son representativas de formas ancestrales, podemos inferir de manera más crítica las primeras formas y funciones del juego.

Las categorías del juego
 

Generalmente, la conducta de juego se agrupa en tres categorías principales: (1) juego locomotriz; (2) juego con objetos; y (3) juego social (Fagen 1981). A pesar de la diferenciación de los términos, los límites entre dos o más categorías de juego son muchas veces borrosas, y las categorías individuales a menudo se subdividen.

En pocas palabras, el juego locomotriz consiste en vigorosas acciones motoras que normalmente se llevan a cabo en solitario. Estas incluyen las carreras y quiebros lúdicos de los ungulados, así como las volteretas de los monos (Müller-Schwarze 1984; Sommer y Mendoza-Granados 1995). Tales patrones motores a menudo imitan, aunque exageradamente, los patrones locomotrices normales. Por ejemplo, el juego locomotriz de los ciervos toma prestados elementos del comportamiento de huida frente a los depredadores (Power 2000). El juego locomotriz fue ocasionalmente considerado como la primera forma de juego, tanto a nivel de desarrollo como a nivel evolutivo (por ejemplo, Byers 1984), aunque, en la actualidad, no se evidencian patrones filogenéticos claros para las tres categorías de juego en mamíferos y aves (Burghardt 2005).

El juego con objetos puede ser solitario o social (Tanner y Byrne 2010), e implica el uso lúdico o la manipulación de objetos inanimados, como un perro que recupera un palo o un gato que golpea una pelota. Para los animales depredadores y carroñeros, el juego con objetos es tal vez la categoría de juego de mayor prevalencia, tomando prestadas las secuencias de la conducta de caza (Biben 1986). El juego con objetos proporciona la oportunidad de practicar la coordinación mano-ojo (o pata-ojo), aunque Caro (1980) encontró que, en los gatitos, la experiencia directa predice mejor cómo interactuarán los gatos adultos con las presas de lo que lo hace el juego con ratones de juguete. Richard-Hansen et al. (1998) informaron de un mono aullador rojo (Alouatta seniculus) salvaje que usaba un palo para golpear reiteradamente, pero con cuidado, a un perezoso (Choloepus didactylus) posado en el mismo árbol; éste puede ser un ejemplo de comportamiento lúdico o agonístico. Los gorilas (Gorilla gorilla) en cautividad participan en competencias lúdicas con bolas y sacos (Tanner y Byrne 2010). Los pulpos (Octopus vulgaris) en cautividad juegan con bloques de plástico pasándoselos de un brazo a otro (Kuba et al. 2006), y las cucaburras (Dacelo novaeguineae) golpean juguetonamente piedras contra los árboles (Watson 1992). Los macacos japoneses (Macaca fuscata) también juegan con piedras, golpeándolas varias veces unas con otras para crear un sonido fuerte (Nahallage y Huffman 2007). De hecho, es probable que el juego con objetos sea un precursor evolutivo de la mayoría, si no todos, los complejos y cognitivamente flexibles usos de herramientas. Parra (2007) describió recientemente el uso de esponjas por parte de los delfines gibosos (Sousa plumbea) tanto para jugar con ellas como para usarlas como una herramienta para buscar alimento.

El juego social implica dos o más jugadores que por lo general suelen ser congéneres, aunque no siempre. Los patrones de movimiento típicos implican persecución, lucha y tirones de cola, e incluso una forma de escondite (Bekoff 1974; Sommer y Mendoza-Granados 1995; Russon et al. 2002). En los animales, el más estudiado de todos los patrones del juego social es el juego activo y brusco (R&T, por sus siglas en inglés), o juego de peleas (Pellis y Pellis 2009). El R&T ha sido el foco de las investigaciones renovadas (por ejemplo, Pellegrini y Smith 1998; Pellegrini 2008) incluso en los niños, a quienes las escuelas se los suprimen durante las cada vez más escasas horas de recreo. Otras formas de juego social incluyen el juego sexual (Vankova y Bartos 2002) y el jugar a las mamás (Lancaster 1971). Mantener el juego social requiere que los jugadores estén muy en sintonía con la naturaleza cambiante del encuentro. Los jugadores deben leer adecuadamente las señales sociales, reaccionar con rapidez y precisión a los movimientos, y anticipar las respuestas. Por ello, las señales de juego han evolucionado en muchas especies para actuar como pistas que indican honestamente que el comportamiento es lúdico. Las señales de juego típicas incluyen las reverencias de los cánidos y las bocas abiertas de los primates y carnívoros (Bekoff 1975; Pellis y Pellis 1996).

La identificación de los tipos o categorías de juego es importante para nuestra comprensión de la naturaleza del juego. Sin embargo, para abordar el juego desde una perspectiva biológica, es crucial tener en cuenta tanto las explicaciones distales como las más proximales. De este modo, los cuatro objetivos etológicos de Tinbergen son especialmente útiles (Tinbergen 1963); así, consideramos el juego en términos de adaptación y evolución (distal), y de causalidad y desarrollo (proximal). Hay dos grandes cuerpos de investigación en torno al juego: los animales nohumanos y los seres humanos, principalmente los niños. Si bien hacemos hincapié en los animales, la literatura sobre los humanos es de gran relevancia tanto a nivel conceptual como metodológico. La investigación sobre el juego de los niños hace hincapié en el juego sociodramático, el juego de construcción, y otras actividades. Estos pueden tener sus contrapartes en el juego animal, pero son más controvertidos y sólo pueden implicar a un número limitado de especies (Tomasello y Call 1997; Johnson et al. 2004; Burghardt 2005, 2010b; Pellegrini 2009). Por otra parte, si bien incidimos en los procesos conductuales del juego, también discutiremos brevemente los procesos mentales.

Una breve incursión en la teoría
 

Aunque haremos hincapié en las investigaciones empíricas más recientes, se hace necesario empezar por comprender algunos de los conceptos históricos que han marcado la mayor parte de la literatura y la teoría actual. Se han dado históricamente tres teorías principales sobre la conducta del juego: la energía excedente, el ensayo instintivo, y la recapitulación. Cada teoría ha sido rechazada, resucitada y reestructurada por diferentes investigadores en diferentes momentos, y todas ellas han sido revisadas en detalle recientemente (Burghardt 2005). En pocas palabras, la teoría de la energía excedente (Spencer 1872) se centró en los mecanismos proximales y postuló que los animales "superiores" (por ejemplo, los mamíferos) jugaban cuando tenían un exceso nutricional y una fisiología que permitía una vigorosa actividad y exuberancia. La teoría funcional sobre el juego de Groos (1898, 1901) incorporaba tanto el instinto y la experiencia como la preparación para la vida adulta. De hecho, Groos considerada que la perfección de los instintos mediante el ensayo lúdico representaba la principal función evolutiva de la prolongación de los períodos pertenecientes a la infancia y a los cuidados parentales. Aunque el juego como un ensayo no explica por qué juegan los animales adultos, Groos (1898) sugirió que el juego podía continuar en la edad adulta como una especie de proceso condicionado. La teoría de recapitulación de Hall (1904) veía el juego como un comportamiento residual, incluso vestigial, del pasado evolutivo, aunque esencial no obstante en el desarrollo, aun cuando su importancia no fuese "urgente" (Hall 1904: 206). De ese modo, los humanos pueden encontrar satisfactorios muchos deportes debido a que actividades similares fueron una vez necesarias para la supervivencia. La recapitulación forma el núcleo de algunos puntos de vista modernos sobre el juego y el desarrollo mental en primates nohumanos, especialmente aquellas derivadas de un marco teórico piagetiano, muy influyente en la psicología evolutiva (Parker y Gibson 1979; Parker y McKinney 1999).

Estos tres puntos de vista históricos estaban unidos en su visión del juego como un fenómeno de base biológica, importante para desarrollar el fenotipo. A pesar de los progresos en el registro y la interpretación del juego, la investigación posterior enfatizó principalmente la funcionalidad —particularmente los beneficios diferidos— sobre un enfoque etológico más amplio que incorporase las cuestiones del desarrollo, el mecanismo, y la filogenia. En resumen, en la investigación del juego, tanto en humanos como en animales, prevalecieron las variantes de la teoría del ensayo de Groos (Fagen 1981; Elkind 2007). El principal problema es que, a pesar de que estas tres teorías se concentraron separadamente en diferentes aspectos de los objetivos de Tinbergen, cada una fue vista como una explicación mutuamente excluyente, impidiendo de este modo su integración en una exposición significativa del juego. Por ejemplo, a pesar del rechazo generalizado de la teoría de la energía excedente de Spencer, la energía y la fisiología se mantuvieron como importantes parámetros potenciales de la evolución de la conducta del juego (Burghardt 1982, 1984, 2001, 2005; Barber 1991). La teoría de recursos excedentes (SRT, por sus siglas en inglés) de Burghardt (1984, 2005) postuló que las correlaciones subyacentes de la conducta del juego (por ejemplo, el desarrollo prolongado, el cuidado parental, los cerebros grandes, las altas tasas metabólicas en reposo) podían facilitar la selección de la amplia gama de complejidades conductuales y cognitivas destacadas en animales endotérmicos (es decir, de sangre caliente) (Burghardt 1984, 1988, 2005). Nunes et al. (1999) y Sharpe et al. (2002), en particular, demostraron en las poblaciones silvestres una relación causal entre la nutrición y el juego; Sharpe et al. (2002) encontraron que fue la nutrición la que dio como resultado un aumento de la conducta de juego, más que los cambios en los presupuestos temporales. Los niños humanos también pueden jugar de forma más activa cuando llevan una dieta adecuada (Espinosa et al. 1992).

Las funciones adaptativas de la conducta de juego

El énfasis predominante puesto en las funciones adaptativas del juego se ha visto moderado recientemente por el aumento de la evaluación de sus aspectos filogenéticos. Nosotros vamos a discutir primeramente las cuestiones funcionales porque éstas parecen más relevantes a la hora de alentar a que los biólogos consideren el juego con seriedad. Aunque la investigación del juego ha evaluado de manera desproporcionada sus funciones y su valor adaptativo, sigue siendo un área carente de consenso (Martin y Caro 1985). Si el juego no tiene beneficios, los costes generados al practicarlo deberían conducir a la selección en su contra. Sin embargo, dado que el juego está tan omnipresente y es tan prominente en tantas especies, los investigadores afirman que simplemente hay una menor comprensión de su significado adaptativo en comparación con otros comportamientos tales como el sexo, el aseo, o la lucha (Fagen 1981). Se han propuesto docenas de posibles funciones del juego (por ejemplo, Baldwin y Baldwin 1977; Bateson 1981; Bekoff y Byers 1981; Fagen 1981; Smith 1982; Martin y Caro 1985; Paquette 1994; Soderquist y Serena 2000; Burghardt 2005; Palagi 2006), pero, aunque a menudo plausibles, prácticamente ninguna de estas propuestas cuenta con el respaldo total de los datos empíricos (por ejemplo, Pellis y Pellis 2009). Es probable que el juego sirva para múltiples funciones superpuestas (por ejemplo, Bateson 1981), pero, hasta hace poco, las pruebas de las funciones adaptativas del juego en animales se han limitado a variantes de modelos en ejercicios de motricidad, ensayo y socialización. Típicamente, se evalúa solamente un beneficio supuesto, pero, cuando son varios, los resultados rara vez son alentadores. Por ejemplo, un estudio de campo sobre suricatos (Suricata suricatta) —carnívoros muy sociales y juguetones— no mostró ninguna relación positiva entre el juego social (incluyendo las peleas), diversas medidas del juego, y una gama de posibles resultados funcionales que incluían la agresión reducida, la forja de asociaciones dispersas, la cohesión social, y el éxito en la lucha (Sharpe y Cherry 2003; Sharpe 2005a, b, c).

A continuación, describimos algunas de las funciones del juego citadas comúnmente y una breve revisión de su evidencia. Aunque a menudo denominadas "teorías", estos puntos de vista funcionales generalmente no abordan ampliamente las cuestiones de la ontogenia, los mecanismos, o la evolución.

Entrenamiento motor

La conducta de juego es a menudo vigorosa. Una opinión antigua postulaba que el juego servía como una forma de ejercicio físico o como un medio para el desarrollo y el mantenimiento de las habilidades físicas (Brownlee 1954). El juego puede ciertamente mejorar las aptitudes físicas (es decir, aumentar la resistencia y la fuerza a través de la mejora de la capacidad cardiovascular y el desarrollo muscular); sin embargo, parece que el juego ofrece menos ejercicio del que se necesita para mantener una buena condición física, de manera que no puede servir únicamente para "ponerse en forma" (Byers 1998). Del mismo modo, la mayoría de los efectos del ejercicio físico no son duraderos, y el entrenamiento mejora la condición física a cualquier edad, lo que sugiere que los adultos también deberían jugar. Una explicación alternativa es que el juego modifica el sistema neuromuscular en desarrollo del animal joven (Bekoff y Byers 1981; Byers y Walker 1995). Byers y Walker (1995) observaron que el tiempo de juego correspondía con picos de sinaptogénesis cerebelar en ratas, gatos y ratones. Sugieren que el juego durante los períodos más sensibles del desarrollo puede facilitar la formación de tipos de fibras músculo-esqueléticas apropiadas y mejorar la sinaptogénesis cerebelosa. Aunque la actividad física moderada beneficia a la mayoría de los animales (especialmente a los endotérmicos con altas tasas metabólicas), los vínculos específicos del desarrollo identificados por Byers y Walker aún tienen que ser objeto de otros estudios fisiológicos experimentales. Si bien se sabe que la actividad motora durante el desarrollo postnatal temprano puede afectar a la formación de sinapsis cerebelosas (Floeter y Greenough 1979; Pysh y Weiss 1979; Brown et al. 1991), al menos el 80% de las sinapsis del cerebelo ya están completas antes de la aparición del juego (Byers y Walker 1995), y, en muchas especies, el juego persiste más allá del "período sensible" para la sinaptogénesis. No hay evidencia que apoye la hipótesis de que jugar facilita el desarrollo de tipos de fibras musculares apropiadas (es decir, la proporción en un músculo de fibras rápidas y lentas). Los estudios in vitro sugieren que el tipo de fibra muscular tiene una fijación temprana en el desarrollo neonatal (Bandman et al. 1982; Miller y Stockdale 1986; Schafer et al. 1987), y si son posibles los cambios postnatales, estos están determinados por el patrón de inervación del músculo (Buller et al. 1960; Armstrong 1980; Baldwin 1984). No obstante, ni las ratas ni los ratones practican el juego durante el período en que la inervación de las fibras musculares está ya fijada (Byers y Walker 1995). Además, la investigación experimental ha demostrado que el ejercicio físico prolongado es perjudicial para algunos reptiles ectotérmicos (Burghardt 1984).

Entrenamiento contra eventos inesperados

Spinka et al. (2001) propusieron que el juego de los mamíferos podía explicarse en términos de capacitación para los eventos inesperados al permitir que un animal desarrolle respuestas emocionales cinemáticas y flexibles sobre acontecimientos que implican estrés y pérdida de control. Empujándose a sí mismos al límite de los movimientos incontrolados, los animales que juegan practican secuencias de comportamiento que en última instancia se pueden utilizar en situaciones de emergencia impredecibles (por ejemplo, calcular mal la altura de una rama en un árbol). Por lo tanto, los beneficios del juego se obtienen principalmente cuando los animales actúan cerca de los límites de su destreza. El modelo de Spinka et al. (2001) es específico de los mamíferos; argumentan que las bases neurológicas del juego son comparables en los diversos tipos de juegos y en todas las especies. Esto sin embargo es algo dudoso incluso entre los mamíferos, debido a diversos mecanismos cerebrales que subyacen bajo diferentes aspectos del juego (por ejemplo, el juego de lucha, el juego con objetos), y, definitivamente, es improbable en otros taxones, especialmente los invertebrados. Esta hipótesis postula que el juego debe ocurrir con mayor frecuencia en entornos cambiantes, debido a que un animal tiene que aprender a lidiar con situaciones nuevas, pero no es capaz de explicar por qué el juego es menos frecuente en los entornos más pobres (por ejemplo, el de los monos ardilla Saimiri sciureus; Baldwin y Baldwin 1976) o durante los periodos de escasez de alimentos (por ejemplo, Sommer y Mendoza-Granados 1995). De hecho, la preparación para los riesgos debería ser incluso más adaptativa en entornos difíciles y estresantes. Además, el juego de entrenamiento que empuja a los animales a los límites de su capacidad podría tener roles de motivación más directos, así como roles afectivos inmediatos en el desarrollo del comportamiento normal. Por ejemplo, los niños pequeños que están aprendiendo a andar ponen a prueba sus límites y se divierten con ello, pero esto generalmente ocurre en contextos seguros. Lo mismo puede decirse de muchos deportes y otros ejemplos de juegos de destreza o superación (Thompson 1998), a través de los cuales los animales también se desafían a alcanzar cotas más altas de rendimiento. Jugar al límite aumenta el riesgo de lesiones y muerte, así que la investigación futura necesita examinar de qué manera se equilibran los riesgos y la seguridad. No obstante, la formulación sistemática y clara de esta hipótesis en un marco comparativo y evaluativo hace de la investigación de Spinka et al. (2001) un modelo para el desarrollo de hipótesis funcionales sobre el juego.

Ensayo

Durante mucho tiempo se ha argumentado que la función adaptativa del juego es ensayar las habilidades o los "instintos" de los adultos (Groos 1898). Auspiciados por el cuidado de sus padres, los animales jóvenes podrían usar el juego para practicar y perfeccionar habilidades tales como el apareamiento y la lucha con relativa seguridad (por ejemplo, Smith 1982). No obstante, los estudios demuestran que los mamíferos privados de la oportunidad de jugar aún siguen desarrollando estas habilidades adultas con relativa normalidad. Por ejemplo, Caro (1980) encontró que la habilidad depredadora de los gatitos impedidos de jugar con objetos no difería de los gatitos criados en un ambiente rico en juguetes. Del mismo modo, Sharpe (2005c) encontró que en los suricatos salvajes las tasas de juego de lucha y la posibilidad de ganar juegos de peleas no estaban relacionadas con la capacidad de ganar peleas serias en la edad adulta. Hard y Larsson (1971) encontraron que cuando las ratas macho eran criadas en aislamiento, exhibían una posterior incompetencia en el rendimiento sexual, demostrando dificultad para lograr la orientación adecuada en la conducta de apareamiento. Esta deficiencia conductual no fue rectificada al criar a los jóvenes con parejas no-juguetonas (drogadas) (Einon et al. 1978), lo que sugiere que ciertas habilidades de orientación requieren el juego social y no simplemente el contacto social. Sin embargo, Pellis y Pellis (1998a) sostienen que el juego de peleas en ratas no incluye la maniobra evasiva normalmente exhibida por las ratas hembras durante el apareamiento, lo que hace del juego un medio inadecuado para practicar las técnicas de apareamiento de los machos. Por otra parte, el juego rara vez imita completamente comportamientos serios como la depredación o la lucha. En las ratas, los objetivos específicos de ataque y defensa utilizados en los juegos de peleas difieren de los utilizados en las peleas reales (Pellis 1988, 1993; Pellis y Pellis 2009; Pellis et al. 2010), y, puesto que una habilidad motriz sólo puede llevarse a la práctica de manera efectiva sólo si se usa el mismo patrón motriz exacto (Byers 1998), el juego de peleas no puede ayudar al perfeccionamiento de las maniobras de lucha. Se necesita más investigación para establecer por qué y cómo el juego toma prestadas acciones de otros contextos, tales como el cortejo y la agresión.

Tal vez el juego no se produce como un medio para el ensayo de habilidades específicas, sino más bien para inducir a los animales a realizar acciones vigorosas y complejas que proporcionan experiencia a sus sistemas perceptuales, neuronales y motrices en el desarrollo y el mantenimiento de facultades biológicas y conductuales. La naturaleza de estos efectos puede tener poco que ver con comportamientos etotípicos juego-específicos en comparación con consecuencias fisiológicas y conductuales más generales, y tal vez más significativas a nivel evolutivo. Por ejemplo, Nunes et al. (2004) demostraron en las ardillas de Belding (Spermophilus beldingi) una mayor mejora de la capacidad motriz general en los juveniles con altas tasas de participación en juegos sociales en comparación con los que dedican tasas bajas, así como que estas habilidades motrices elevadas se asocian con una dispersión temprana en machos y con una reproducción en el primer año en las hembras.

Beneficios sociales

El juego social se ha estudiado más que cualquier otra categoría de juego, y ha sido el foco de la mayoría de las pruebas recientes de las hipótesis adaptativas. Se han sugerido numerosos beneficios sociales del juego, incluyendo la mejora de las habilidades sociales, el fortalecimiento de los lazos sociales, la reducción de las agresiones, el refinamiento de la evaluación social, el aprendizaje y el fomento de un comportamiento cooperativo, e incluso la promoción del intercambio, la reciprocidad, el altruismo y la equidad (Fagen 1981; Lee 1983; Bekoff 2001; Sussman et al. 2005; Bekoff y Pierce 2009; Pellis y Pellis 2009). Por desgracia, la evidencia que apoya cualquiera de estas hipótesis es limitada, y parece que los mamíferos privados de la oportunidad de jugar siguen desarrollando relaciones sociales normales (por ejemplo, Baldwin y Baldwin 1974). A lo sumo, la falta de experiencia de juego puede disminuir la habilidad de un individuo de hacer frente adecuadamente a los factores sociales, reaccionando con actitudes hipo o hiper-defensivas hacia sus congéneres, en comparación con individuos juveniles que sí participan en el juego (Hol et al. 1999). Pellegrini (por ejemplo, 1993) demostró que los niños que participan en muchos R&T son más competentes socialmente en situaciones no lúdicas; lo mismo es cierto en el caso de las ratas (Pellis y Pellis 2007, 2009). Drea et al. (1996) sostienen que el momento del juego social en la ontogenia de la hiena manchada (Crocuta crocuta) es importante para el desarrollo de las relaciones sociales dentro de la madriguera comunal. Holmes (1995) informó de resultados similares para las ardillas de manto dorado (Spermophilus lateralis), llegando a la conclusión de que la frecuencia del juego es más alta entre las camadas que ayudan a la cohesión social del grupo. Sin embargo, Sharpe (2003, 2005a, b) encontró que el juego social en los suricatos no parecía tener ningún efecto sobre la cohesión social o la unión entre los miembros del grupo, y tampoco reducía la agresión entre compañeros de juego. Paquette (1994) especula que en lugar de utilizar el tradicional comportamiento agonístico para establecer el rango, los chimpancés (Pan troglodytes) usan el juego, ya que les permite demostrar su fuerza y capacidad competitiva sin riesgo de lesiones. Ciertamente, el juego social ofrece muchas oportunidades para las interacciones sociales complejas, y puede ser el mecanismo perfecto tanto para conocer como para explotar las debilidades físicas y psicológicas de los compañeros, al mismo tiempo que se evitan lesiones graves. Dicha evaluación física puede ocurrir en los encuentros entre adultos, entre posibles parejas o rivales, especialmente en especies no gregarias (Pellis y Iwaniuk 1999a, 2000a). Aunque es poco probable que unos jóvenes compañeros particulares de juego se hagan aliados en la edad adulta (por ejemplo, Sharpe 2005c), es posible que el juego social ofrezca una experiencia social que ayude a los individuos a aprender la manera de formar coaliciones y alianzas. Entre los niños, los individuos más dominantes socialmente son más sociables y cooperativos tanto con sus compañeros como con sus educadores, y por lo general no son percibidos como agresivos; sin embargo, son muy efectivos a la hora de usar la agresión como un medio para acceder a los recursos (Pellegrini 2008). Además, dado que los compañeros de juego humanos tienden a evitarse sexualmente en la edad adulta, el juego entre hermanos de camada podría reducir la endogamia (Charlesworth y Charlesworth 1987).

El juego en el adulto

El juego en los adultos ha demostrado ser problemático para algunos investigadores, ya que no encaja con la tradicional visión del juego como un comportamiento preparatorio. Los adultos de muchas especies juegan (Spinka et al. 2001), especialmente con las crías y los jóvenes, pero por lo general las tasas son mucho menores que las de los no-adultos (Burghardt 2005). El juego entre adultos y crías es más común entre miembros de la familia, pero jugar con una cría no emparentada puede otorgarle al adulto un cierto nivel de estatus, al tiempo que demuestra frente a la madre de la cría un gesto de buena voluntad (Fagen 1981). En términos generales, el juego de los adultos puede que funcione como una forma de evaluación. El juego que invierten los padres puede servir para ayudar o evaluar el desarrollo de las crías (Chiszar 1985). Los machos adultos de oso polar (Thalarctos maritimus) parecen usar el juego de peleas como un medio para evaluar la fuerza de los potenciales competidores (Latour 1981). Las parejas potenciales pueden utilizar el juego como una forma de cortejo, o para evaluar al otro, o para reducir la tensión entre miembros no emparentados (Pellis y Iwaniuk 1999a). Los bonobos (Pan paniscus) fértiles exhiben expresiones de juego con mayor frecuencia durante el R&T, también como una forma de evaluación social (Palagi 2006). Tanto el juego sexual como el juego no-sexual de los adultos puede ser independiente y tener diferentes orígenes evolutivos, lo que sugiere diferentes funciones y consecuencias (Pellis y Iwaniuk 1999a, 2000a).

Costes y beneficios

La mayoría de los estudios relacionados con las funciones del juego han asumido que el juego tiene costes inmediatos al tiempo que beneficios diferidos, y que estos beneficios a largo plazo deben compensar los costes sufridos (Fagen 1981; Chalmers 1984; Caro 1995). Los diversos costes asociados con el juego incluyen lesiones por caídas o represalias agresivas, reducción del tiempo empleado en hábitos de supervivencia (por ejemplo, búsqueda de alimento), gasto de energía, y mayor riesgo de predación como resultado de la reducción de la vigilancia y la visión sobre los depredadores. Los costes de supervivencia del juego pueden ser sorprendentemente altos. En un estudio de campo sobre lobos marinos de dos dedos sudamericanos (Arctocephalus australis), se observó que las crías sólo dedicaban al juego el 6% de su tiempo. No obstante, el 85% de las 26 crías que cayeron presa de leones marinos se encontraban jugando en el momento de su captura (Harcourt 1991). Además, el juego puede estar mediado por los receptores de dopamina en los ganglios basales y otras áreas del cerebro y explotar los mecanismos que subyacen a la conducta adictiva (Pellis y Pellis 2009). Del mismo modo que el consumo social de alcohol puede pasar de benigno a problemático, el juego, al menos en los seres humanos, también puede pasar de ser divertido a ser compulsivo (por ejemplo, los juegos de azar, el running, y los videojuegos) (Burghardt 2005; Graham 2010).

Cada vez más, los investigadores del juego están reconociendo que es probable que éste proporcione beneficios inmediatos para los animales jóvenes (por ejemplo, Fagen y Fagen 2004). De hecho, cuando las tasas de mortalidad de los jóvenes son altas, los beneficios diferidos deben tener una probabilidad menor que los beneficios inmediatos (Burghardt 1984). Independientemente de si los beneficios derivados del juego son inmediatos o a largo plazo, la conducta de juego no puede ser considerada adaptativa a menos que mejore la aptitud inclusiva de un individuo. Demostrar que el juego mejora la supervivencia individual o el éxito reproductivo es tremendamente difícil. La investigación actual, sin embargo, está realizando por fin incursiones en esta área crítica. Nunes (2004) halló en las hembras de ardilla de Belding una relación positiva entre el índice de juego social y el posterior éxito reproductivo durante su primera temporada de cría. Cameron et al. (2008) encontraron que los potros de caballos salvajes (Equus caballus) que pasaban más tiempo jugando tenían más probabilidades de sobrevivir a su primer año de vida. Y lo más importante, Fagen y Fagen (2004) encontraron una relación positiva entre el índice de juego y la supervivencia en los cachorros de oso pardo (Ursus arctos), incluso después de controlar las potenciales variables de confusión de la condición física, la disponibilidad de alimentos, y la condición de madre. Aunque la causalidad de estas relaciones aún no ha sido confirmada experimentalmente, hallazgos como estos anulan finalmente la percepción del juego como algo disfuncional y frívolo susceptible de ser impunemente ignorado por los biólogos.

Los orígenes y la filogenia del juego

 
Se ha reclamado repetidas veces un mayor número de estudios comparativos para mejorar nuestra comprensión de los orígenes del juego (Fagen 1981; Burghardt 1984). Prometedores fenómenos candidatos a ser parte del juego han sido recientemente identificados en especies de muchos diversos grupos filogenéticos, incluyendo lagartos, tortugas, ranas, peces, cefalópodos, crustáceos e insectos (por ejemplo, Burghardt 2005; Dapporto et al. 2006; Mather 2008). Hay estudios comparativos que han abordado las tendencias evolutivas de la diversidad lúdica (por ejemplo, Byers 1999; Pellis y Iwaniuk 1999a, b, 2000a, b, 2002; Lewis y Barton 2004, 2006), pero, históricamente, ha habido poca coincidencia entre los enfoques estructurales y los enfoques funcionales del juego (Fagen 1978; Burghardt 1998). Ninguno de los enfoques por sí sólo aporta un informe completo del origen del juego, ya que existen problemas a la hora de distinguir su origen y filogenia de su actual función o adaptabilidad (Burghardt 1998; Pellis y Pellis 1998a, b). Es poco probable que las diferentes categorías del juego sean categorías homólogas con idénticos orígenes evolutivos, mecanismos causales, o funciones adaptativas. En resumen, es probable que el juego surgiera repetidas veces en diferentes taxones (Burghardt 2005). Un análisis cuidadoso de las especies que exhiben juego, así como de las características generales de su forma de jugar, puede ayudar a nuestra comprensión de los aspectos plesiomórficos y derivados del juego en diferentes taxones.

¿Qué animales juegan?

El juego se encuentra bien desarrollado en los primates, los roedores, los carnívoros, los ungulados, los elefantes y los cetáceos. Estos órdenes contienen numerosas especies que muestran una gran diversidad de hábitats, tamaños territoriales, patrones locomotrices, historias biológicas, tamaños corporales, organizaciones sociales, y dietas. Curiosamente, la complejidad del juego rara vez guarda una correlación perfecta con las relaciones filogenéticas o incluso con los patrones de sociabilidad (Pellis y Iwaniuk 1999b; Burghardt 2005).

Con el fin de comprender los orígenes evolutivos del juego, necesitamos tener en cuenta especialmente los órdenes de mamíferos placentarios que menos juegan, como los manis (pangolines), los erinaceidos (erizos), los sorícidos (musarañas), los tálpidos (topos), los tubulidentados (cerdos hormigueros), y los dermópteros (colugos). Por desgracia, es poco lo que se sabe del comportamiento de estos mamíferos, y las descripciones sobre su juego derivan a menudo de informes anticuados. No obstante, las anécdotas pueden ser útiles, sobre todo las de observadores fiables (por ejemplo, Bates y Byrne 2007). Algunos de estos órdenes menos estudiados ofrecen tentadoras ideas sobre la evolución del juego. Por ejemplo, los xenartros (armadillos, perezosos y osos hormigueros) tienen bajos índices metabólicos, pero cuentan con una gran longevidad y cuidado parental, lo que sugiere una mayor propensión hacia el juego (Burghardt 2005). Aunque restringido a unos pocos ejemplos, el juego de los quirópteros (murciélagos) es comparable al de los primates, los roedores y los carnívoros, aunque en estos últimos grupos sean muchas más las especies que juegan, produciendo los roedores la mayor variedad. Hay buena evidencia de persecuciones y juegos de peleas en zorros voladores (Pteropus rodricensis, Carroll 1979) en cautividad, por lo que quizá el juego en los murciélagos sea algo común pero difícil de observar (Fagen 1981). A pesar de que nuestro conocimiento es incompleto, en general se ha registrado algún tipo de juego en todos los principales linajes de mamíferos euterios.

Debido a la superposición de los tipos de hábitats, las dietas y las especializaciones de comportamiento, los metaterios ofrecen una comparación útil con los mamíferos euterios (Fisher y Owens 2000). Los marsupiales ofrecen interesantes ideas sobre las funciones del juego debido a sus bajas tasas metabólicas y a la variabilidad su tamaño cerebral (Byers 1999). De hecho, la proporción del tamaño del neocórtex cerebral en las dos infraclases es sorprendentemente comparable (Burghardt 2005). Gracias al aumento de la comprensión de la conducta marsupial, podemos ahora identificar positivamente las tres categorías de la conducta de juego en las diversas familias de los metaterios (Croft 1982; Russell et al. 1989; Watson y Croft 1993; Burghardt 2005). Byers (1999) comparó el tamaño del cerebro con el juego de los taxones marsupiales. Midiendo el juego en una escala de tres puntos como ausente, rudimentario o común, encontró que, a nivel familiar, la frecuencia de juego se correlaciona con el tamaño del cerebro, señalando que los numbats, los potoroidos, los macropódidos y los wombats son las familias marsupiales que más juegan. Usando métodos comparativos filogenéticos, Iwaniuk et al. (2001) extendieron el análisis de Byers para incluir más especies y confirmaron algunos de sus hallazgos usando una filogenia establecida. El tamaño del cerebro está relacionado con la tasa metabólica, y en los marsupiales esto varía menos que en otros mamíferos. Contando con las diferencias en el tamaño corporal, los marsupiales de cerebro más pequeño juegan con menos frecuencia y con menos complejidad que los marsupiales de cerebro mayor —una tendencia observada en todos los mamíferos, más en general (Iwaniuk et al. 2001; Spinka et al. 2001; Lewis 2003)—. Teniendo en cuenta su inusual desarrollo, los marsupiales son generalmente considerados mucho más altriciales que los mamíferos placentarios. Sin embargo, si tenemos en cuenta el momento en el que salen de la bolsa, entonces el "nacimiento" marsupial es comparable al nacimiento placentario (Burghardt 2005). Estos factores son de importante consideración en la evolución de la conducta de juego.

La evidencia de juego en los monotremas, como el ornitorrinco (Ornithorhynchus anatinus), es escasa y tiende a centrarse en las interacciones entre la madre y el hijo, que pueden o no incluir el juego (Fagen 1981; Burghardt 2005; Siviy, observación no publicada). La ocurrencia de juego en este tipo de mamíferos indica unas raíces antiguas, y los informes de juego en especies de aves apoyan aún más esta hipótesis. Dado que las aves y los mamíferos no son ancestrales, el juego pudo haber surgido de forma independiente tanto en aves como en mamíferos a partir de antepasados reptiles (Fagen 1981; Burghardt 1984). Muchas aves juegan, y las tres categorías de juego están representadas en ellas. Las gaviotas (Larus michahellis) juegan a dejar caer sus capturas (Gamble y Cristol 2002), los keas (Nestor notabilis) destruyen cosas inanimadas y juegan socialmente con objetos (Diamond y Bond 2004), las rapaces juegan con las presas muertas, los cuervos juegan al "prisionero", y los loros juegan a picotearse (Fagen 1981; Burghardt 2005). Otras aves se persiguen y luchan, se elevan y lanzan en picado, y practican saltos, empujones y chapuzones (véase Fagen 1981; Heinrich y Smolker 1998). Algunas señales de juego, como un caminar vivaracho o la auto-obstaculización (Pellis 1981), sugieren que un cierto juego aviar es comparable al complejo juego de los mamíferos. De particular interés son las especies sociales y con grandes cerebros, que muestran tanto un gran desempeño cognitivo como un alto carácter lúdico (Ortega y Bekoff 1987). Diamond y Bond (2003) hallaron que la correlación entre el tamaño del cerebro y la conducta de juego a nivel de especies es débil, pero que la duración del periodo juvenil sí se correlaciona con la complejidad del juego. Este hallazgo es consistente con los de Pellis y Iwaniuk (2000b), tanto en roedores como en primates.

En los últimos años, se han ido incrementando las descripciones de juego en diversos vertebrados no endotérmicos en cautividad. Los estudios han proporcionado documentos de vídeo que muestran a tortugas (Trionyx triunguis) empujando pelotas de baloncesto y nadando a través de aros (Burghardt 1998), a varanos (Varanus spp.) interactuando con distintos objetos y jugando al tira y afloja con los cuidadores (Burghardt et al. 2002), y a aligátores mordiendo chorros de agua (Lazell y Spitzer 1977). Los ejemplos mejor documentados cumplen claramente con los cinco criterios del juego, ofreciendo emocionantes perspectivas sobre sus orígenes. Por ejemplo, los cocodrilos comparten con otras especies lúdicas rasgos comunes de comportamiento tales como la curiosidad, el cuidado parental, y la longevidad. Existe cuidado parental en los dendrobátidos (ranas venenosas), que se pelean, se persiguen y saltan en formas que también cumplen con los cinco criterios del juego (Burghardt 2005). De hecho, ahora estamos en condiciones de probar la conducta de juego en especies que no habríamos podido tener en cuenta previamente, como los peces. Muchos ictiólogos pueden sentirse incómodos caracterizando ciertas conductas de los peces como juego, pero en la actualidad existe una serie de ejemplos de juego locomotriz, juego con objetos y juego social en una amplia variedad de peces, incluyendo los cíclidos, los mormíridos, los tiburones y las rayas (Burghardt 2005).

Algunos comportamientos de los invertebrados también parecen cumplir con los cinco criterios del juego. Los cefalópodos, especialmente los pulpos, son conocidos por ser curiosos, y la curiosidad se propone con frecuencia como un precursor de la conducta lúdica (Burghardt 1984). Las conclusiones originales de Mather y Anderson (1999) sobre el juego de los pulpos y los trabajos adicionales de Kuba et al. (2006), Mather (2008), y Finn et al. (2009) continúan demostrando aspectos lúdicos, curiosos y cognitivos de los pulpos. El juego también ha sido documentado en otros invertebrados, incluyendo los insectos (por ejemplo, las avispas, Dapporto et al. 2006). Así pues, usando los cinco criterios del juego, existe en este momento una creciente evidencia experimental y comparativa sobre el juego en vertebrados no-amnióticos e incluso en algunos filos de invertebrados. Este juego, que no parece tener una clara clasificación en las categorías filogenéticas (ver Figura 1), proporciona un mayor impulso para registrar y entender dónde tiene lugar, los rasgos asociados a su ocurrencia, y la diversidad de juegos que se muestra dentro y entre los órdenes y familias.

Figura 1: Frecuencia de conducta de juego en taxones vertebrados
Árbol filogenético que indica si la confirmación de la conducta de juego es relativamente
común, infrecuente o desconocida en los principales grupos taxonómicos de vertebrados.

 

Los orígenes del juego

¿Cómo se origina el juego y se convierte, al menos en algunos linajes, en un importante factor evolutivo? Para caracterizarlo de forma general, podemos observar el juego en un escenario de tres procesos que pueden darse en una secuencia tanto ontogenética como filogenética. El proceso primario del juego se produce de forma esporádica como resultado de factores tales como unos bajos umbrales de comportamiento, la maduración conductual, el aburrimiento y el exceso de energía metabólica; dicho juego no tiene necesariamente efectos a largo plazo (como se sugiere en la SRT). El proceso secundario del juego ayuda a mantener la condición fisiológica, conductual y perceptual del animal. Por ejemplo, el ejercicio físico puede ser necesario para el mantenimiento de los sistemas fisiológicos, de la misma manera en que la luz ambiental mantiene el funcionamiento visual. El juego puede ser una actividad motivadora y auto-gratificante (autotélica) que tuviera por objeto lograr esto en animales donde el cuidado parental elimina la necesidad de que los jóvenes dediquen mucho tiempo a comportamientos de supervivencia. El proceso terciario del juego es útil para alcanzar las metas de desarrollo, así como las cognitivas, físicas y sociales, y para las innovaciones conductuales (Burghardt 2005). Por ejemplo, la edad típica a la que los bebés humanos coordinan los movimientos de sus extremidades para abrir una caja y recuperar un juguete es de 12 meses. Sin embargo, la mera exposición a la caja con el juguete, permitiendo la manipulación lúdica de la misma, durante 6 ensayos semanales de un minuto, comenzada a los 6,5 meses de edad, condujo al éxito de su apertura en un promedio de 8 a 9 meses de edad (Bojczyk y Corbetta 2004). Curiosamente, tan pronto como los bebés dominaron la tarea, los padres informaron de que sus bebés se volvieron en casa y de forma espontánea más activos y mejores explotadores, lo que requirió armarios a prueba de bebés.

Las diversas teorías del juego revisadas anteriormente encajan en uno o más de estos tres procesos. Los tres procesos de juego pueden ocurrir en una misma especie. Esto es especialmente notable en los seres humanos, donde la diversidad de comportamientos va desde el garabatear por aburrimiento hasta los arriesgados juegos de aventuras.

Aunque se sabe que el juego ocurre —y probablemente se originó— en muchos taxones, es más común en los animales endotérmicos, y esto puede ser explicado a través de la SRT. La endotermia es metabólicamente costosa, pero a menudo es compatible con un metabolismo aeróbico más eficaz que permite una actividad vigorosa sostenida, tal y como sucede con el juego vigoroso de muchos mamíferos y aves, especialmente cuando los recursos alimenticios son abundantes. Por el contrario, los ectotérmicos, como los reptiles no aviares, dependen de la termorregulación para la adaptación del comportamiento y tienen tasas metabólicas bajas, que en general no son propicias para una actividad vigorosa sostenida. Los procesos metabólicos anaeróbicos de los que dependen a menudo requieren una fuente de calor externo (por ejemplo, la luz solar) para elevar la temperatura del cuerpo a niveles suficientes para la actividad vigorosa. Por tal motivo, los ectotérmicos se cansan con rapidez (Burghardt 1984, 2005). Del mismo modo, los endotérmicos pequeños y con muy altos índices metabólicos tienden a jugar en tasas bajas ya que sufren de altos costes metabólicos debido a las grandes proporciones entre la superficie y la masa. En consecuencia, algunos animales puede que simplemente tengan una energía insuficiente para dedicarse a comportamientos que no estén directamente relacionados con la supervivencia inmediata (Burghardt 1984). De hecho, la posesión de tiempo sobrante es una ruta adicional al juego. En un animal cuyo tiempo esté enteramente dedicado a comportamientos de supervivencia, la selección actuará en contra de que desvíe cualquier excedente de tiempo hacia el juego, a pesar de sus posibles beneficios futuros. Esto explica tanto la prevalencia del juego en los juveniles como la importancia del cuidado parental en las especies más lúdicas, ya que son los padres quienes se encargan de la alimentación y la protección de sus crías. Otro factor asociado al juego se explica por medio de animales con complejos y diversos repertorios de comportamiento.

Dado que la conducta lúdica toma prestados elementos de otras categorías de comportamiento, el juego debe ser más variado en los animales con un mayor conjunto de atributos conductuales, ya que estos animales son capaces de ejecutar respuestas variables innovadoras —y funcionalmente adaptativa, posiblemente—. En la medida en que hay aspectos hereditarios de esta variación, la selección puede operar sobre dicha variación y así facilitar el cambio evolutivo de comportamiento tanto de forma directa como a través de un proceso como el efecto Baldwin (Weber y Depew 2003; West-Eberhard 2003; Burghardt 2005).

El juego por lo general ocurre cuando los animales están en buenas condiciones físicas y bajo un mínimo estrés crónico. Así pues, el juego probablemente se originase en condiciones en las que los animales pudieran regular su calor corporal de manera eficiente, tuvieran suficientes recursos metabólicos, y pudieran acumular más energía de la estrictamente necesaria para el desarrollo y el mantenimiento. Las condiciones de un cautiverio enriquecido proporcionan recursos y seguridad, tales como nutrición adecuada, menor necesidad de dedicar tiempo a la búsqueda de alimento, y ausencia de riesgos de depredación, facilitando así la expresión del juego. Por estas razones, el juego suele darse con más frecuencia e intensidad en cautividad que en la naturaleza (por ejemplo, Enomoto 1990; Pellis 1991; Sharpe y Cherry 2003; Palagi et al. 2004). El juego con piedras de los macacos japoneses se ajusta a estas predicciones a partir de la SRT (Nahallage y Huffman 2007). Además, este tipo de animales en cautividad probablemente tenían entornos juveniles estables con un alto índice de supervivencia entre las crías. La energía implica mecanismos de motivación, de manera que el juego de los animales jóvenes podría depender de "mecanismos precoces de explotación y excitación innatos" (Burghardt 1984). Los datos que apoyan la SRT se están acumulando, pero no serán revisados aquí (Pellegrini 2009; Pellis y Pellis 2009). El punto principal es que ayuda a explicar los orígenes del juego en diversos taxones, y esto puede ser objeto de pruebas comparativas. Además, el papel del aumento de las tasas metabólicas y la posibilidad de una actividad sostenida pueden permitir un mayor número de respuestas de juego innovadoras y, en consecuencia, una mayor variabilidad de comportamientos en un menor tiempo evolutivo. Por lo tanto, el aumento de la actividad conductual en los endotérmicos puede aumentar positivamente el índice de evolución conductual y cognitivo, subyacente en los mucho más rápidos índices macroevolutivos observados en muchas aves y mamíferos en comparación con los anfibios y los reptiles.

Mecanismos casuales y de desarrollo en el juego

A pesar de la fuerza de los enfoques centrados en los aspectos funcionales, también se ha prestado atención a los mecanismos proximales, incluyendo el análisis de los cerebros, las hormonas y las funciones fisiológicas, así como la trayectoria ontogenética del juego. Factores de estrés ambiental tales como la privación de alimentos, el hacinamiento, el aislamiento, la enfermedad y los depredadores, a menudo actúan como agentes reductores del juego. Los turdoides árabes (Turdoides squamiceps) hambrientos, por ejemplo, no juegan (Pozis-Francois et al. 2004), pero recuperan su carácter lúdico después de comer (véase Baldwin y Baldwin, 1976; Siviy y Panksepp 1985). Que en algunas especies el juego sea a menudo más prevalente después de la alimentación (Burghardt Burghardt y 1972) sugiere que el aumento de energía y bienestar después de una comida puede ser desviado hacia el juego. En cambio, jugar inmediatamente después de la comida puede ser un producto de la eliminación de un sistema de motivación más apremiante (es decir, el hambre) en lugar de ser fruto de la energía metabólica ganada por la comida. Los bebés humanos inician encuentros lúdicos con sus madres después de comer, y no al revés (Burghardt 2005), pudiendo ser éste un momento clave para la estimulación cerebral, dada la energía extra y el contacto cercano con la madre. Por el contrario, muchas especies practican altas tasas de juego antes de la comida, tales como los suricatos (Sharpe y Cherry 2003) y las nutrias (Aonyx cinerea) (Pellis 1991), así como las especies que cazan cooperativamente, como los perros salvajes africanos (Lycaon pictus) y los leones (Panthera leo). Los gatos (Felis cattus) hambrientos pueden jugar en gran cantidad, especialmente cuando las presas son grandes, intimidatorias, o poco familiares (Biben 1979). Los chimpancés en cautividad juegan más antes de las comidas (Palagi et al. 2004). De hecho, el juego social de los chimpancés y los bonobos durante los momentos previos a la comida pueden ayudar a dispersar las tensiones que se generan alrededor del alimento, especialmente entre adultos y jóvenes, o entre individuos de diferente rango (Enomoto 1990; Palagi et al. 2004). La relación entre el juego y el hambre puede tener diferentes motivaciones y puede diferir entre especies (véase Pellis 1991; Hall 1998). También es posible que estos resultados sean debidos a la cautividad y a que la obtención de la comida se dé a una hora específica, en lugar de tener que buscar comida ad libitum.

Las ratas de laboratorio han sido el foco de gran parte de la investigación disponible sobre los mecanismos cerebrales involucrados en el juego (Pellis et al. 2010; Siviy 2010; Vanderschuren 2010). Panksepp (1998) argumentó que, junto con otros sistemas afectivas básicos (por ejemplo, el miedo, la rabia, el apego), el juego es un componente clave de la organización del sistema límbico pálido estriado del cerebro de los mamíferos. Los efectos de ciertos medicamentos en esta parte del cerebro pueden imitar los efectos de la escasez alimenticia o el confinamiento. Deak y Panksepp (2006) encontraron que cuando se administra el fármaco tropano alcaloide anticolinérgico escopolamina a una rata participante de un juego de parejas, el juego se reducía y no podía ser solicitado por la rata no drogada. Sin embargo, el juego normal se reanudaba rápidamente en cuanto cesaba el tratamiento con escopolamina (véase también Vanderschuren 2010). Los experimentos en los cuales los animales son privados de la oportunidad de participar en juegos sociales han proporcionado ideas sobre la motivación, la expresión y las funciones del juego. El aislamiento social aumenta la motivación para el juego social en ratas (Deak y Panksepp 2006; véase también: Panksepp y Beatty 1980; Panksepp 1981; Beatty et al. 1982; Pellis y Pellis 1990; Vanderschuren 2010.). Varios estudios han investigado el efecto que tienen los estímulos de los depredadores sobre el comportamiento de las ratas. Aparte del flautista de Hamelin, el depredador natural de una rata es el gato. Como era de esperar, las ratas responden muy bien a las señales que sugieren la presencia de un gato, como su piel, su olor, su bigotes, o su presencia real, y como consecuencia reducen su juego social durante períodos prolongados. Presumiblemente, es la tensión inducida por el depredador lo que provoca esta reducción (por ejemplo, Panksepp 1998; Dielenberg y McGregor 1999, 2001; Siviy et al. 2006; Siviy 2010).

Indicadores cerebrales y ciclo-vitales

Durante muchas décadas, el juego fue visto como una consecuencia de los cerebros grandes y la complejidad cognitiva, y cualquier posibilidad de juego en otras especies era menospreciada (Fagen 1981). Aunque la relación filogenética no proporciona necesariamente patrones de juego claros, en términos generales, las especies lúdicas comparten algunos rasgos en común, tales como un gran tamaño cerebral relativo. Investigaciones recientes muestran que el tamaño del cerebro es, a lo sumo, un indicador indirecto del juego, y que los tamaños relativos de las partes constituyentes del cerebro son vaticinadores más fiables (Iwaniuk et al. 2001). Ciertamente, entre los primates, los estudios comparativos sugieren que la corteza cerebral, el cerebelo, la amígdala y el hipotálamo son buenos indicadores de la frecuencia del juego social (Lewis 2000; Lewis y Barton 2004, 2006). Además, las altas tasas metabólicas relativas tienden a correlacionarse con índices más altos de juego. El tamaño del cerebro y el índice metabólico se correlacionan estrechamente (Burghardt 1984), aunque esto puede tener menos que ver con las capacidades cognitivas y sí más con los cerebros más costosos a nivel metabólico. Parece que se da un equilibrio entre el cerebro, el índice metabólico, y el juego en los endotermos de cuerpo pequeño debido a la pérdida de calor provocada por la termorregulación. Una observación adicional sugiere que las especies que viven en grandes grupos sociales tienden a ser más lúdicas. Vivir en grupos sociales puede requerir un procesamiento social más potente (Dunbar 1992), por lo que participar en juegos sociales podría ayudar a facilitar las relaciones sociales en grupos grandes (Lewis 2000). Burghardt (1982) cuestionó esta generalización sobre la base de que tanto los osos negros (Ursus americanus) como los orangutanes (Pongo pygmaeus) juegan ampliamente en la edad juvenil, pasando sin embargo sus vidas adultas en gran medida en solitario. Este es también el caso de muchas especies de carnívoros pequeños y solitarios, como el turón (Mustela putorius), y el cuol occidental (Dasyurus geoffroii), cuyas camadas muestran unos altos índices de juego social (Poole 1966; Soderquist y Serena 2000). En la medida en que los primates son animales sociales, es posible que la poca gregariedad relativa de los orangutanes salvajes sea una adaptación relativamente reciente a las condiciones ambientales cambiantes (Galdikas 1995; Van Schaik et al. 2003).

Sexo, hormonas y juego

Un tema destacado en la investigación del juego se refiere a las diferencias sexuales. Tradicionalmente, se especuló con que los machos jugaban con más frecuencia que las hembras, especialmente en términos de juego social y locomotriz. Sin embargo, muchas de las aparentes diferencias sexuales en la frecuencia del juego no son estadísticamente significativas (por ejemplo, Caro 1980; Lee 1983; Soderquist y Serena 2000; Sharpe 2005c; Cameron et al. 2008). Los machos pueden jugar de forma más agresiva que las hembras e iniciar peleas lúdicas con sus compañeros con mayor frecuencia (por ejemplo, Cameron et al. 2008). Las ratas hembras, al igual que los machos, a menudo se vuelven con la edad más agresivas en sus juegos, incluso al usar la misma táctica que los animales más jóvenes (Foroud y Pellis 2003). En lugar de sentirse atraídas por la agresividad de los machos durante el juego, las preferencias de pareja de las hembras están más íntimamente asociadas con las funciones sociales del juego de los adultos, como la evaluación del cortejo y el apareamiento (Pellis y Iwaniuk 1999a; Masrur y Pellis 2003). La frecuencia del juego declina en la pubertad, y con la edad se producen marcados cambios en las tácticas lúdicas, tales como una tendencia que pasa a inclinarse más por las defensas que los por ataques (Foroud et al. 2004), o a los gestos agresivos más que a los afiliativos, lo que en última instancia bloquea los contactos recíprocos (Foroud y Pellis 2003). Las ratas socialmente aisladas aún son capaces de exhibir cambios de comportamiento relacionados con la edad; de manera que es poco probable que sea la experiencia del juego la que active estos cambios, siendo probable que participen diferentes centros de control neuronal. El aislamiento social durante la fase juvenil conduce a déficits cognitivos a largo plazo debido a los cambios permanentes en la química neuronal, como la reducción de la densidad de los receptores dopaminérgicos (Pellis y Pellis 2009). Los estudios en ratas han demostrado repetida y específicamente que la falta de juego social durante el desarrollo —más que una simple falta de contacto social— conduce más adelante a déficits cognitivos y conductuales; la experiencia lúdica, por lo tanto, parece ser crucial (Pellis y Pellis 2009; Pellis et al. 2010; Siviy 2010; Vanderschuren 2010).

La pubertad es un período de desarrollo particularmente crítico, y es de interés para los investigadores del juego en términos del paso de la edad juvenil —la etapa de la vida más asociada con el juego— a la edad adulta. Los cambios fisiológicos y conductuales que se producen durante este periodo son en gran parte consecuencia de los cambios en las acciones de las hormonas gonadales —específicamente, la secreción de andrógenos. Es probable que estos cambios hormonales también controlen los cambios en la brusquedad y el vigor relativos del juego (por ejemplo, Auyeung et al. 2009). La gonadectomía de las ratas macho recién nacidas conduce a un patrón de juego predominantemente femenino que incrementa con la edad (Pellis 2002). En los machos, la testosterona generalmente contribuye al aumento de la conducta de juego (especialmente el R&T), pero las hienas manchadas hembra que reciben altos niveles de andrógenos en el útero también pueden adoptar patrones de juego masculinos más bruscos y vigorosos (véase Pellis 2002). En la cría cooperativa de los suricatos, las hembras también tienen predominancia social y reproductiva; las hembras de mayor éxito tienen un mayor número de crías que los machos de mayor éxito. Curiosamente, mientras que las crías macho y las crías hembra ganan el mismo porcentaje de peleas lúdicas heterosexuales, tanto en las peleas juveniles como en las sub-adultas, las hembras ganan significativamente más (Clutton-Brock et al. 2006). Esta situación es paralela a la de las hienas en cuanto a que las hembras dominantes son más agresivas y tienen altos niveles de testosterona circulatoria (Drea et al. 1996; Panksepp 1998).

Cuando los mamíferos jóvenes se acercan a la pubertad, los cambios hormonales suscitan interés por el comportamiento sexual, y los jóvenes pueden incorporar en la conducta del juego elementos del repertorio de la conducta sexual. Ciertamente, para los machos adolescentes al borde de la edad adulta que no pueden atraer a las hembras en estro, el juego (pseudo)-sexual con los demás jóvenes podría ser la segunda mejor opción (la etiqueta de "pseudo-sexual" es apropiada porque la unión de los jóvenes no da lugar a un embarazo viable). El juego de cruce sexual en los adolescentes humanos puede ser utilizado como una táctica para la interacción heterosexual (Pellegrini 2003). La selección sexual se ha postulado como un factor en el desarrollo y mantenimiento de las diferencias sexuales en el juego humano, donde los hombres que practican juegos arriesgados o que de otro modo son competentes en los deportes y los espectáculos públicos, pueden ser considerados más atractivos (Chick 2001).

Las dos regiones del cerebro que son objetivos específicos para los andrógenos del desarrollo son la amígdala y el hipotálamo. Ambos se diferencian sexualmente durante el desarrollo, dando lugar a diferencias sexuales (Meaney y McEwen 1986; Collaer y Hines 1995; Lewis y Barton 2006) en la conducta sexual, la agresividad y la conducta de juego. Dada su relación con las emociones, la amígdala ha sido asociada con el desarrollo y la exhibición de la conducta social y los comportamientos sexualmente diferenciados, y los investigadores del juego están encontrando cada vez más vínculos entre éste y la amígdala (Pellis y Iwaniuk 2002; Lewis y Barton 2006; Vanderschuren 2010). La amígdala ayuda al reconocimiento de las emociones generadas socialmente y del contenido de las expresiones con carga emocional —por ejemplo, las expresiones faciales y los gritos asociados de los niños afligidos. Por lo tanto, los aspectos socio-emotivos del juego pueden estar regidos por la amígdala y también quizá por otras estructuras límbicas (Lewis y Barton 2006). De hecho, las ratas con los núcleos caudado y putamen dañados reducen significativamente o cesan su conducta de juego (Panksepp 1998). Pellis et al. (2006) han notado adicionalmente que una corteza orbitofrontal (COF) dañada altera la capacidad de las ratas para seguir las reglas del juego de peleas específicas de la especie, sin embargo, no afecta su habilidad para jugar; por lo tanto, la COF es probable que participe en la experiencia de la regulación y la competencia social. Esto proporciona, además, una razón para la observación de regiones específicas del cerebro en el intento de comprender la conducta de juego (véase también Pellis et al. 2010). El juego tal vez ayude a los animales jóvenes a enfrentarse a la transición que va de la juventud a la edad adulta —conductual, hormonal, física, cognitiva y socialmente—. En las ratas, el R&T es un comportamiento enriquecedor, independientemente de si se adopta un papel dominante o sumiso (Burgdorf et al. 2006), y es un elemento clave en el desarrollo normal de los animales jóvenes, particularmente con respecto a la competencia y la cognición social (Lewis 2000; Pellis y Pellis 2007).

Otros mecanismos neuronales subyacentes en el juego: sonrisas, risas y cantos

Los humanos asociamos el juego con la risa, sobre todo en situaciones sociales. Es probable que la risa humana evolucionase a partir del juego social de los mamíferos (Fagen 1981; Kipper y Todt 2001; Burgdorf et al. 2007). Las cosquillas o las peleas son la forma más fácil de provocar la risa, y este comportamiento se ha observado en primates (por ejemplo, en los chimpancés [Spijkermann et al. 1997] y en los macacos de Gibraltar, Macaca sylvanus [Kipper y Todt 2002; Vettin y Todt 2005]), pero las ratas también hacen gorjeos de juego cuando se los cosquillea suavemente (Panksepp y Burgdorf 2000, 2003). Muchos carnívoros fisípedos vocalizan durante el juego, posiblemente para demostrar su deseo de participar (Bekoff 1974, 1975; Rasa 1984; Peters y Wozencraft 1989). En las ratas, los gorjeos de 50-kHz aumentan en frecuencia durante el R&T y durante otras conductas asociadas con la recompensa positiva (Knutson et al. 1998; Burgdorf et al. 2006, 2007). En otras palabras, los seres humanos y otros animales ríen cada vez que experimentan placer (Burgdorf et al. 2006, 2007; Vanderschuren 2010). El hipotálamo lateral es una región clave del cerebro que se cree que participa en la experiencia del placer (Von Borrell 2000; Burgdorf et al. 2007). Lewis y Barton (2006) demostraron que los aumentos evolutivos del tamaño hipotalámico pueden estar correlacionados con el aumento en la frecuencia de la conducta del juego social —pero no en la no-social— y sugirieron que el hipotálamo influye en los aspectos de motivación proximales del juego. El contacto físico, de importancia crítica en el desarrollo emocional de los primates, puede ser una variable crucial en el juego social de muchos animales y puede tener una mayor carga emocional que cualquier otro estimulo auditivo o visual. En cualquier caso, los beneficios a largo plazo se acumularán como resultado de jugar por un placer a corto plazo (Pellis et al. 2010; Vanderschuren 2010). Este es un ejemplo del valor de la integración de las diferentes concepciones del juego, así como los diferentes niveles de análisis.

La asociación neurológica entre los estados emocionales positivos y negativos es del mayor interés. A pesar de que determinados tipos de vocalizaciones están asociados con estados emocionales específicos, la diferencia entre la risa y el llanto, neurológicamente, es minúscula (Panksepp y Burgdorf 2003). En los seres humanos, la risa compartida o, por el contrario, el dolor compartido, puede tener un importante significado social, y las vocalizaciones asociadas a estos estados emocionales pueden estar ligadas. Por ejemplo, escuchar aullidos o llantos sin ver el contexto social puede llevar a malinterpretar el estado emocional de un individuo. Algunos animales juegan en silencio (por ejemplo, los osos negros), mientras que otros tienen vocalizaciones específicas (Rasa 1984; Vettin y Todt 2005; Burgdorf et al. 2006, 2007). Un animal que juega está menos vigilante, por lo que jugar silenciosamente puede reducir el riesgo de depredación. Por el contrario, los chimpancés son jugadores bastante ruidosos, y sus vocalizaciones pueden tener mucho en común con la risa humana, ya que ambos son tonales y lo mismo se producen por espiración como por inspiración. Las altas vocalizaciones lúdicas pueden indicar a los no-jugadores que otros congéneres están jugando (Vettin y Todt 2005). Algunos sugieren que los cánticos no dirigidos de las aves macho y el canto juvenil de otras aves (por ejemplo, pavos, pollos) pueden calificarse como juego (ver Burghardt 2005). Los cuervos (Corvus corax) juveniles emiten en "largos monólogos" una variedad de sonidos atípicos del repertorio vocal de los adultos, a pesar de que algunos de los sonidos son producidos más tarde por los adultos (Heinrich y Smolker 1998). ¿Podría ser éste un juego vocal? Los bebés humanos están programados para aprender el lenguaje, y su temprano balbuceo puede animar los patrones lingüísticos. Del mismo modo, los polluelos de las aves cantoras parecen estar predispuestos a aprender canciones específicas (Johnson et al. 2002). Tanto los bebés como los polluelos requieren de la socialización para desarrollar sus habilidades vocales, lo que apoya aún más el postulado de que el juego vocal es importante para el desarrollo (Lipkind et al. 2002).

Los estudios del puente troncoencefálico y su núcleo también pueden ayudar a nuestra comprensión de la conducta de juego. Situado sobre el bulbo raquídeo, el puente troncoencefálico se halla funcional y fuertemente conectado a los estados de excitación y observación visual, al menos en los seres humanos. También transmite la información entre el cerebelo y la corteza cerebral. Lewis (2003) encontró que en los primates, el juego social estaba positiva y significativamente correlacionado con el tamaño relativo del puente troncoencefálico, el bulbo raquídeo, el neocórtex (Lewis 2000), y el cerebelo (Lewis y Barton 2004). Es posible, sin embargo, que las elaboraciones evolutivas en el tamaño de las regiones neuronales de interés sea un subproducto de los ajustes y la alometría (Lewis y Smith 2008). El núcleo motor trigémino dentro del puente troncoencefálico es vital para el control vocal, formando una red entre la amígdala y la médula espinal para controlar el sonido, la posición facial, y los movimientos respiratorios requeridos para emitir vocalizaciones controladas (Jurgens 2002), así como las respuestas de sobresalto (Pissiota et al. 2002). El bulbo raquídeo también puede ser muy activo durante las vocalizaciones. En los gatos domésticos, por ejemplo, los maullidos pueden estar provocados por la estimulación del puente troncoencefálico y el bulbo raquídeo (Peters y Wozencraft 1989); éste también puede ser el caso de las vocalizaciones de los monos ardilla (Luthe et al. 2000). Las vocalizaciones durante el juego sin duda pueden servir como una señal auditiva que distinga el juego de otros comportamientos. Las vocalizaciones lúdicas son contextualmente muy diferentes de las vocalizaciones que indican sufrimiento. Que seamos capaces de observar las vocalizaciones lúdicas e incluso los signos equivalentes de la risa a través de una amplia variedad de especies es indicativo de los orígenes del juego y su significado evolutivo (Panksepp y Burgdorf 2000, 2003; Burgdorf et al. 2006, 2007).

El desarrollo del juego

El juego es un comportamiento predominantemente juvenil. En los mamíferos, el juego a menudo muestra un doble pico de frecuencia: el primero, poco después de que el niño empiece a jugar; y el segundo, en torno al periodo de destete (Lewis 2005). El momento de desarrollo específico de los altibajos en la frecuencia del juego puede haber evolucionado para asegurar el perfeccionamiento del cuerpo y el cerebro a través de la exhibición de conductas apropiadas en los períodos sensibles del desarrollo (Byers y Walker 1995; Lewis y Barton 2004).

Una hipótesis derivada de Groos (1898) indica que el juego es más importante para las especies con períodos de desarrollo más largos (Pellis y Iwaniuk 2000b; Diamond y Bond 2003). Todos los animales van teniendo una caída continuada en su madurez de desarrollo a partir de su nacimiento o eclosión, desde los altriciales (ciegos, impotentes) hasta los precoces (capaces de locomoción, alimentación, etc.). Curiosamente, en los endotérmicos, los jóvenes altriciales suelen madurar más rápidamente que los precoces (Promislow y Harvey 1990). Normalmente, las especies relativamente precoces, con períodos infantiles prolongados y lentos ciclos de vida, se consideran más lúdicas (Lewis 2003). No obstante, las afirmaciones absolutas sobre la precocidad y el juego requieren precaución, ya que las especies más altriciales pueden jugar más dentro de un determinado linaje (Fagen 1981; Burghardt 1984). Por ejemplo, los carnívoros son normalmente altriciales y sin embargo son muy juguetones, tal vez debido a la naturaleza altamente social y los cerebros relativamente grandes de muchas de las especies (Parker y McKinney 1999; Lewis 2003). Por el contrario, los conejillos de Indias (Cavia porcellus) son extremadamente precoces al nacer, pero son mucho menos lúdicos que roedores altriciales como las ratas. Lo que parece ser especialmente importante es la duración del periodo de desarrollo, y la cantidad y el tiempo del cuidado parental (Parker y McKinney 1999; Lewis 2003; Burghardt 2005). De este modo, las especies sociales de grandes cerebros con altas tasas metabólicas y un largo período de desarrollo bajo cuidado parental tienden a jugar con más frecuencia y de forma más compleja. Reinhart et al. (2004) encontraron que una variedad de ratas susceptibles a sensibilización (RÁPIDA) que fueron más infantilizadas (es decir, criadas para retener los rasgos infantiles) también jugaba con mayor frecuencia en todas las edades que otra variedad menos infantilizada (LENTA). Ambas variedades tenían un patrón de juego típicamente adulto, por lo que es probable que el aumento de la infantilización afecte a la frecuencia del juego, pero no a su contenido. Una complicación es que todos los datos del ciclo de vida necesitan ser equiparados tanto para el tiempo cronológico como para el tiempo de desarrollo. Las especies con una vida corta que críen tres veces en un año deben calibrar su periodo de desarrollo frente a especies que sólo puedan reproducirse una vez cada dos años.

Crecer y jugar limpio

La creencia de que el juego es importante en el desarrollo de los animales jóvenes tiene una larga historia (Groos 1898; Piaget 1962; Vygotsky 1967; Fagen 1981), pero las ideas tienen que superar los datos y la verificación de las hipótesis. El juego puede representar una experiencia crucial en la formulación de nuevos patrones de comportamiento que permitan al animal una mejor adaptación a su entorno (Fagen 1981; Sutton-Smith 1997; Spinka et al. 2001; Burghardt 2005). Pellegrini et al. (2007) sugieren adicionalmente que al aprender y practicar nuevas conductas dentro de los límites seguros del juego, los animales podrían influir en sus propios fenotipos adultos, en términos de un incremento de la cooperación, la fuerza, y el estatus de dominación, y en consecuencia, a través de la selección, en sus genotipos (véase también Burghardt 2005: 175-177). De esta forma, Pellegrini et al. (2007) han revertido el viejo dicho de Haeckel, proponiendo que a través del juego, la ontogenia puede influir en la filogenia.

Bateson (1981, 2005) puso de manifiesto la enorme plasticidad del juego de los gatos, que depende tanto de factores genéticos como ambientales, tales como el sexo, la edad y disposición parental, y la exposición a la luz. El juego sigue una trayectoria general de alta frecuencia durante la infancia tardía y la juventud temprana, que por lo general disminuye a medida que el individuo se acerca a la adolescencia y la edad adulta (aunque las diferentes categorías de juego pueden fluctuar respecto a las especificaciones especificas) (Bateson 1981; Caro 1995; Lanza 2000; Lewis 2005). El juego social, que involucra tanto a los fuertes patrones motrices como a la complejidad cognitiva, puede reflejar una amplia variedad de procesos cerebro-conductuales ontogenéticos y evolutivos. Los monos que a una edad muy joven son criados en solitario muestran tasas de juego mucho más bajas que los criados en compañía (Harlow y Suomi 1970). El desarrollo de las habilidades sociales es una característica importante en la vida temprana de muchos mamíferos, y las interacciones tempranas entre la madre y el hijo probablemente ayuden a fomentar el desarrollo de comportamientos que apoyan la vinculación social, la formación de alianzas, la búsqueda de compañeros, y el aseguramiento de otros recursos vitales para el éxito en la vida adulta. Además, los vínculos madre-hijo parecen contribuir al desarrollo de la estabilidad emocional (Bastian et al. 2003; Kempes et al. 2008). El juega probablemente contribuya a la formación de las respuestas de comportamiento sociales apropiadas de las que los animales se hacen cada vez más dependientes a medida que crecen. De hecho, los monos jóvenes que muestran niveles elevados de agresividad tienen un mayor riesgo de ostracismo social (Bastian et al. 2003); así pues, aprender a leer apropiadamente las situaciones sociales representa un factor clave para el éxito social (Pellis y Pellis 2009). No obstante, Symons (1978) mostró que, debido a que rara vez se producen señales durante los juegos sociales, los macacos Rhesus (Macaca mulatta) jóvenes no emplean el juego social para aprender cuáles son las respuestas apropiadas ante las señales de agresión y sumisión.

El juego puede ser importante para el desarrollo de la flexibilidad social. Los animales jóvenes se persiguen y se embisten unos contra otros jugando, intercambiando los roles de forma flexible y auto-obstaculizándose (Pellegrini 1992). Los animales que juegan parecen tener conciencia de la equidad y la cooperación, e incluso pueden castigar a los tramposos evitando jugar con estos compañeros en el futuro. Podría decirse que se da la regla del 50:50, por la cual un jugador en cualquier díada gana o pierde en la misma medida (Altman 1962), aunque el juego puede sostenerse sin dicha reciprocidad (Bauer y Smuts 2007). Pellis et al. (2006) señalan que si el juego de peleas consiste en permanecer dentro del campo de juego, los jugadores deben superar el impulso de dominar al otro por completo, y se ajustan a las normas del juego de peleas específicas de la especie (véase Bekoff y Pearce 2009). Es probable que estas reglas se vayan modificando adecuadamente con la edad. Este juego cooperativo animal podría representar un conjunto de comportamientos cooperativos de relevancia para la evolución de la sociabilidad (Sussman et al. 2005) y de los códigos de conducta (la moral) (Bekoff 2001). El juego podría representar un período seguro de desarrollo durante el cual aprender las reglas sociales vinculadas con la vida en grupo, especialmente en aquellos animales con una alta dependencia de las normas sociales, como los cánidos y los primates. El joven puede poner a prueba los límites de la tolerancia ajena en un ambiente relativamente libre de riesgos —algo con lo que no puede contar a medida que sale de la edad juvenil y pasa a la edad adulta—. Sin embargo, las sociedades vinculadas a una jerarquía o unas normas sociales estrictas pueden inhibir el juego más que fomentarlo (Iwaniuk y Pellis 2001; Palagi 2006). En cualquier caso, la observación de que las interacciones lúdicas están reguladas por normas convencionales tanto en humanos como en animales sugiere que el juego puede ser importante para el estudio evolutivo de la moral (Bekoff 2001; Paglieri 2005). El juego puede ayudar a desarrollar las habilidades para las respuestas apropiadas, así como la capacidad de tratar de forma flexible a los compañeros de juego, y puede ser indicativo de diferentes niveles de complejidad social. De hecho, como la vida en grupos sociales desarrolló y dio lugar a cerebros de complejidad creciente, es probable que los comportamientos de juego social y demás juegos adquirieran cada vez más importancia en el desarrollo y la socialización de los animales jóvenes. Por ejemplo, la frecuente afirmacione de que los deportes organizados en la infancia inculcan valores sociales sobre el cumplimiento de las normas, la cooperación y la equidad, tiene una larga historia en las discusiones en torno al juego humano (Burghardt 2005, 2010a).

Bastian et al. (2003) demostraron cómo el entorno de las crías puede ser extremadamente importante para la posterior adquisición de un estatus de dominio. Los monos criados por sus madres tienen más probabilidades de lograr un estatus más alto en todas las edades de la vida que los monos criados en grupos de pares, y los monos criados por pares tienen más probabilidades de ser excluidos del grupo social debido a una agresividad excesiva. La dominación puede determinar ciertas tendencias lúdicas. Los turdoides árabes jóvenes son bastante juguetones, pero después de los seis meses, los turdoides de menor rango juegan más que los turdoides de rango mayor. En los juegos de peleas, los turtoides jóvenes dominantes someten más que los turtoides subordinados, y los individuos de menor rango son más propensos a intentar abandonar las peleas (Pozis-Francois et al. 2004). El rango de dominio también puede determinar diferentes trayectorias normativas para los jugadores, con los machos subordinados siguiendo reglas diferentes frente a los machos dominantes en el juego de peleas de las ratas (Pellis et al. 2006). Es improbable que las condiciones de cría sean el único factor responsable del rango posterior, pero, evidentemente, las primeras experiencias sociales contribuyen al desarrollo físico, cognitivo y emocional de los animales jóvenes.

Conclusiones y directrices futuras

Más de un siglo de investigación del juego nos ha llevado a una nueva comprensión del juego animal. Considerado en el pasado como inútil, frívolo, o sólo como un ensayo directo de los patrones de comportamiento adultos, hoy reconocemos que el juego es una categoría heterogénea de comportamiento con diversos mecanismos causales, historias evolutivas, trayectorias de desarrollo, y componentes experienciales. Estos, a su vez, están integrados en secuencias complejas y funciones potenciales con consecuencias adaptativas, cuyas formas actuales pueden diferir de las manifestaciones originales. El juego, a pesar de su diversidad fenotípica, puede ser fundamental para nuestra comprensión de la facilitación, la generación, y la expresión de los aspectos cognitivos y emocionales de las interacciones y conductas sociales (Pellis y Pellis 2009). Con los avances en nuestro entendimiento de la neurobiología, el desarrollo y las funciones adaptativas del juego, junto con los avances en las relaciones evolutivas esenciales, podemos estar al borde de una nueva fase en la investigación del juego y una nueva apreciación de este enigmático comportamiento. Los avances en psicología de desarrollo infantil, incluyendo la teoría de los sistemas dinámicos, pueden resultar útiles en el estudio de otras especies.

El juego también ha dejado de ser algo exclusivo de los endotérmicos. Están empezando a surgir datos convincentes de juego en muchos órdenes no-mamíferos y no-aviares. Por esta razón, abogamos por una mayor investigación empírica del juego en aquellas especies en las que no lo hayamos buscado previamente, como por ejemplo en los taxones no-mamíferos. En particular, sugerimos examinar el juego en las especies que muestran rasgos asociados con el comportamiento lúdico, como el cuidado parental, la flexibilidad metabólica, la longevidad, la sociabilidad, y la complejidad neuronal. Es probable que el juego sea más prominente en las especies con una ecología de alimentación más generalizada y un mayor repertorio de comportamientos complejos; sin embargo, las categorías específicas del juego, como el juego con objetos, pueden ser frecuentes en especies con adaptaciones dietéticas específicas (por ejemplo, los carnívoros). Es probable que el juego haya evolucionado repetidas veces a través de los diversos taxones, y por lo tanto, la forma, la función y el desarrollo del juego probablemente tengan diferentes causas y trayectorias en los diferentes órdenes taxonómicos. Por esta razón, animamos a los investigadores a que sean atrevidos en el examen del juego en sujetos no-mamíferos, y a que traten el estudio del juego como un tema biológico serio. Ciertamente, creemos que los biólogos en particular deben implicarse en la investigación del juego a través de una amplia y diversa gama de especies. De hecho, la conducta de juego se puede reflejar en los ensayos mentales, y puede estar vinculado a las neuronas espejo y la imitación social y el aprendizaje en formas que aún no somos capaces de comprender, pero que pueden haber jugado a muchos niveles un papel evolutivo fundamental.

Kerrie Lewis Graham & Gordon M. Burghardt, diciembre de 2010.

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Anexo:
¿Qué es el juego y quiénes juegan? (extracto)

Algunas autoridades de principios del siglo XIX afirmaron que el juego tenia lugar en una amplia variedad de animales —incluidos cangrejos, hormigas y peces (véase mi revisión en Burghardt 2005)—. El propio Darwin defendió favorablemente el juego entre las hormigas. Sin embargo, todos estos informes se basaron en evidencias anecdóticas en una época anterior a la documentación cinematográfica y visual. Hacia la década de 1920, el juego se redujo en gran medida sólo en referencia a los seres humanos y a otros mamíferos "inteligentes", tales como monos, simios, perros y gatos. Por otra parte, a principios del siglo XX, muchos científicos, especialmente los psicólogos, veían la existencia del juego principalmente como algo destinado a ayudar a que los animales aprendieran a sobrevivir cuando se hicieran adultos. De hecho, Karl Groos (1898) pensaba que jugar era un medio necesario para que los animales desarrollaran y perfeccionaran sus comportamientos instintivos (buscar alimentos, luchar contra sus congéneres, repeler a los depredadores, cortejar y aparearse, y construir nidos). Su punto de vista se convirtió en la hipótesis teórica principal, aunque tenía muchas variantes. Muchos de los que aceptaron esta hipótesis creían que los beneficios del juego aparecían sólo en la edad adulta. Argumentaban que, aunque el juego podía resultar divertido o agradable para uno mismo, su importancia no residía en estas características. La confusión provocada por este pensamiento se aprecia hoy en las demandas de los juguetes educativos, por ejemplo.

Otros vieron el juego como algo más que un mero ejercicio práctico para el futuro. Los freudianos (Winnicott 1971), por ejemplo, veían el juego como un medio con el que enfrentarse a eventos problemáticos, cuando no traumáticos. Este punto de vista, que ha conducido a uno de los enfoques más importantes en las terapias de juego (Gitlin-Weiner, Sangrund y Schaefer 2000), no parece tener mucho tirón en la literatura dedicada al juego de los animales a excepción de aquellas observaciones en las cuales las oportunidades para jugar pueden aliviar la privación de estímulos, el aburrimiento, la automutilación, y la susceptibilidad a la enfermedad (Burghardt et al. 1996). La afirmación de que el juego está vinculado a la inteligencia, a los cerebros grandes y al cuidado parental prolongado, parecía apoyar la visión del juego como un ejercicio práctico con beneficios tardíos. Muchos pensaron que el verdadero juego se encontraba más comúnmente, si no exclusivamente, en los mamíferos superiores. La conducta de juego en otras especies era menospreciada por estar considerada como instintos desconocidos o no identificados, o como fragmentos de los procesos de maduración. Incluso el juego de las aves debió esperar hasta la década de 1980 para que fuese aceptado por parte de muchas autoridades. Robert Fagen, quien en su volumen seminal sobre la biología del juego en los animales (Fagen 1981) llegó a la conclusión de que algunas aves sin duda practicaban el juego, se mantuvo escéptico respecto al juego en vertebrados de sangre fría e invertebrados. Fagen era partidario de la opinión de que jugar podía tener beneficios inmediatos para los animales, y no sólo beneficios a largo plazo para las tareas importante de la edad adulta. Por ejemplo, Fagen argumentó que el juego de los jóvenes era importante para el desarrollo de los músculos, para la coordinación, y para el funcionamiento fisiológico en general. El problema sigue siendo, sin embargo, que pocos de estos beneficios, inmediatos o tardíos, pueden ser confirmados empíricamente a través de una cuidadosa experimentación en animales humanos o nohumanos de cualquier especie (Martin y Caro 1985). Algunos se preguntaron si tal vez el significado del juego no iría más allá de un utilitarismo rápido o un funcionalismo obvio (Burghardt 1984). Tal vez había algo más a parte de aquello de que el juego de lucha conduce a una mejor lucha, que el juego de los gatos con objetos conduce a una mejor habilidad para cazar, que el juego con muñecas conduce a una mejor maternidad, y así sucesivamente. Hoy, por fin, se está avanzando en los procesos y consecuencias neurológicas que produce el juego social en los mamíferos, pero se tardó mucho tiempo en llevar a cabo los más detallado análisis del comportamiento de juego, los diseños experimentales imaginativos, los recientes avances en la neurociencia, y las hipótesis funcionales menos simplistas que han llevado hasta este punto (Pellis y Pellis 2009).

Pero, hasta la última década, la mayor parte de las discusiones destinadas a una compresión comparativa completa del juego estaban afectadas por un problema fundamental. Un análisis cuidadoso de la literatura sobre el juego en los animales descubrió que no había criterios claros con los que distinguir el juego de un comportamiento no-lúdico. Todas las definiciones propuestas para el juego en animales eran, en diferente medida, vagas, antropomórficas y limitadas sólo a ciertas categorías. Aunque a menudo la literatura en torno al comportamiento de los niños era más sistemática, carecía de unas claras y objetivas definiciones aceptadas y compartidas que marcasen el juego como un fenómeno. De hecho, todavía existe mucha ambigüedad sobre lo que constituye el juego humano más allá de la infancia (Sutton-Smith 1997). ¿Cómo se va a poder identificar entonces el juego en especies y contextos en los que ni siquiera se ha pensado que pueda existir? Esta difícil pregunta no se puede eludir si queremos medir el estudio comparativo del juego.

Incluso el juego que creemos reconocer en nuestras mascotas es problemático. Todos podemos estar de acuerdo en haber visto, digamos, a un perro o a un mono jugando, pero resulta que lo hacemos sólo porque antropomorfizamos su comportamiento y sus emociones subyacente. Están jugando porque actúan y parecen sentirse como nosotros cuando jugamos. Pero ¿qué pasa con el juego de los pájaros, las tortugas, los peces, las ranas y los insectos, con quienes es mucho más difícil ser empáticos? Si queremos determinar cuán antiguo y basal es el juego en el comportamiento y la psicología humana, es imperativo que descubramos si el juego es, al igual que la endotermia o la ampliación de los lóbulos frontales, una innovación evolutiva reciente, algo defendido por algunos autores, o si también ocurre en animales mucho más antiguos, más primitivos.

Para ayudar a responder estas preguntas, he desarrollado un conjunto de cinco criterios, todos los cuales se deben cumplir, por lo menos en algún aspecto, antes de que podamos asumir con seguridad que un comportamiento forma parte del juego. He proporcionado unas mayores explicaciones y ejemplos adicionales de estos criterios en The Genesis of Animal Play (2005) y en una entrada sobre el juego que escribí para la Encyclopedia of Animal Behavior (2010c). El primero de los cinco criterios indica que, en el juego, el desempeño de la conducta no es completamente funcional en la forma o el contexto en que se expresa; es decir, que incluye elementos, o se dirige hacia estímulos, que no contribuyen a la supervivencia inmediata. En segundo lugar, la conducta de juego es espontánea, voluntaria, intencional, placentera, gratificante, reforzadora, o autotélica (hecha por propio interés). En tercer lugar, la conducta de juego se diferencia estructural o temporalmente de desempeños más serios de la conducta etotípica al menos en un aspecto: es incompleta (generalmente a través de elementos finales de inhibición o abandono), exagerada, torpe, o precoz; o involucra patrones de comportamiento modificados en su forma, secuencia u orientación. En cuarto lugar, el juego es un comportamiento que se repite en una manera similar, aunque no estereotipada, durante al menos una parte de la ontogenia de un animal. Y en quinto y último lugar, el juego se inicia cuando un animal se encuentra adecuadamente alimento, sano, y libre de estrés agudo o crónico (hambre, amenaza de depredadores, rigor microclimático, inestabilidad social) y de niveles intensos de sistemas conductuales de competencia (forrajeo, apareamiento, y elusión de depredadores), aunque el estrés leve, incluyendo el aburrimiento y la privación social, puede facilitar el juego.

Todo esto puede resumirse en una frase: el juego repite un comportamiento que no es completamente funcional bajo el contexto o la edad en que se realiza y se inicia de forma voluntaria cuando el animal (o la persona) está en un entorno relajado o de bajo estrés. Decir que el juego se inicia de forma voluntaria podría querer decir, por supuesto, que está envuelto de placer, diversión, excitación, gratificación, u otros atributos emocionales, pero estos no están incluidos explícitamente en los criterios ya que pueden ser difíciles de identificar en animales que ofrecen una imagen menos parecida a la nuestra, tales como las tortugas o los peces.

Usando como herramienta este conjunto de criterios, podemos ver que gran parte de nuestra conducta —desde la cocina de gourmet hasta dibujar garabatos— puede ser vista como un juego. Así, muchas de las actividades físicas de los animales y los niños podrían formar una parte importante del juego. Por ejemplo, usando estos cinco criterios, el aprender a andar de los niños se puede considerar claramente como un juego. Aún más importante, la aplicación de los criterios nos permite advertir el juego en la conducta de muchos otros animales a parte de las aves y los mamíferos placentarios. Permítanme compartir algunos ejemplos. El juego ha sido encontrado en muchos mamíferos placentarios, pero no en todos. En algunos órdenes de mamíferos, son comunes los tres tipo de juegos. Muchos marsupiales, como los canguros, los ualabíes, los diablos de Tasmania y los wombats, tienen un carácter lúdico, aunque como grupo no poseen ni de lejos los ricos juegos que uno ve en los perros, los monos y las nutrias. Incluso los arcaicos y ovíparos mamíferos monotremas, los ornitorrinco, parecen participar en juegos sociales (Burghardt 2005; Siviy, comunicación personal). Dado que tanto los mamíferos placentarios como los marsupiales se han diversificado en familias y géneros que tienen nichos ecológicos similares, se da una buena oportunidad de comparar el juego en estas dos radiaciones independientes. El juego en las aves está muy extendido, aunque tampoco el suyo es tan ubicuo como en los mamíferos placentarios. También en este caso, la filogenia abre nuevas oportunidades para el análisis comparativo (Diamond y Bond 2003). Algunas aves, especialmente loros como los keas y paseriformes como los cuervos, juegan de manera mucho más compleja que la hallada en la mayoría de los mamíferos.

Los datos actuales sugieren fuertemente que algunos animales de muchos otros grupos, incluyendo peces, insectos, moluscos y reptiles, pueden jugar y juegan de acuerdo con los criterios mencionados. Se estudió el primer dragón de Komodo criado en el mundo occidental, en el Zoológico Nacional de Washington DC. Esta es la especie de varano más grande del mundo y se trata de un carnívoro mortal, capaz de cazar, matar y comer ciervos y búfalos de agua. Este lagarto, cuando ya tenía varios años, exploraba objetos tales como zapatos viejos, cajas pequeñas, e incluso latas de bebidas alcohólicas, agarrándolos y sacudiéndolos tal y como lo hace un perro con una zapatilla. Y al igual que el perro, el lagarto no trataba de comerse el objeto. También era capaz de participa en un tira y afloja con su cuidador favorito y de quitarle el pañuelo o el cuaderno del bolsillo de éste para tratar de quedárselo. Durante muchos años, una gran tortuga acuática adulta del mismo zoológico se dedicaba a golpear una pelota de baloncesto en torno a su tanque. Un gran cocodrilo de agua salada persiguió y atacó varias veces a una gran bola unida a una cuerda movida por un cuidador colocado fuera de su amplio y naturalístico recinto. Los grandes tiburones blancos hacen algo similar. Varias especies de peces empujan pelotas y balancean palos con sus morros. Un pez cíclido lucía frente a un pez más grande y menos ágil una conducta que, objetivamente, se parecía a lo que llamaríamos burla si la viéramos en niños o incluso en perros. El juego de peleas es el tipo de juego más estudiado en los animales y representa el centro de atención de, literalmente, cientos de experimentos con ratas de laboratorio. Similares observaciones documentadas de juego social se han hecho en ranas venenosas, tortugas jóvenes, algunos peces óseos, y elasmobranquios (Burghardt 2005). Entre estos últimos, las rayas de agua dulce se sienten tan atraídas por las pelotas que se hunden hasta el sustrato que hará que dos de estas criaturas se pongan a jugar al balón prisionero.

Entre los invertebrados, las especies mejor estudiadas son los pulpos, que han sido documentados realizando manipulaciones complejas con bloques de LEGO y haciendo gala de sus habilidades con el sifón lanzando repetidamente chorros de agua contra pelotas flotantes. Los crustáceos parecen participar en juegos con objetos. Las abejas practican los despegues antes de sus primeros vuelos exitosos. Estas y otras observaciones fueron reunidas en Burghardt (2005). Desde entonces, han aparecido ejemplos adicionales. Usando los cinco criterios de juego, Dapporto, Turillazzi y Palagi (2006) documentaron breves episodios de juegos de pelea en avispas hembras en los meses previos a las competencias territoriales serías. Con ejemplos tan diversos como estos, es importante tener en cuenta que el juego no ha llegado a ser registrado en la mayoría de las especies de estos y otros grupos, como tampoco todos ellos juegan de la misma forma ni en la misma medida.

Gordon M. Burghardt, 2010

REFERENCIAS       

        Armstrong R. B. 1980. Properties and distributions of the fiber types in the locomotory muscles of mammals. Pages 243–254 in Comparative Physiology: Primitive Mammals, edited by K. Schmidt-Nielsen et al. Cambridge (UK): Cambridge University Press.

        Auyeung B., Baron-Cohen S., Ashwin E., Knickmeyer R., Taylor K., Hackett G., Hines M. 2009. Fetal testosterone predicts sexually differentiated childhood behavior in girls and in boys. Psychological Science 20(2):144–148.

        Baldwin J. D., Baldwin J. I. 1973. The role of play in social organization: comparative observations on squirrel monkeys (Saimiri). Primates 14(4):369–381.

        Baldwin J. D., Baldwin J. I. 1976. Effects of food ecology on social play: a laboratory simulation. Zeitschrift für Tierpsychologie 40(1):1–14.

        Baldwin J. D., Baldwin J. I. 1977. The role of learning phenomena in the ontogeny and exploration of play. Pages 343–406 in Primate Bio-Social Development: Biological, Social, and Ecological Determinants, edited by S. Chevalier-Skolnikoff and F. E. Poirier. New York: Garland.

        Baldwin K. M. 1984. Muscle development: neonatal to adult. Exercise Sports Science Review 12:1–20.

        Bandman E., Matsuda R., Strohman R. C. 1982. Developmental appearance of myosin heavy and light chain isoforms in vivo and in vitro in chicken skeletal muscle. Developmental Biology 93(2):508–518.

        Barber N. 1991. Play and energy regulation in mammals. Quarterly Review of Biology 66(2):129–147.

        Bastian M. L., Sponberg A. C., Suomi S. J., Higley J. D. 2003. Long-term effects of infant rearing condition on the acquisition of dominance rank in juvenile and adult rhesus macaques (Macaca mulatta). Developmental Psychobiology 42(1):44 –51.

        Bates L. A., Byrne R. W. 2007. Creative or created: using anecdotes to investigate animal cognition. Methods 42:12–21.

        Bateson P. 1981. Discontinuities in development and changes in the organization of play in cats. Pages 281–295 in Behavioral Development: The Bielefield Interdisciplinary Project, edited by K. Immelmann et al. Cambridge (UK): Cambridge University Press.

        Bateson P. 2005. The role of play in the evolution of great apes and humans. Pages 13–24 in The Nature of Play: Great Apes and Humans, edited by A. D. Pellegrini and P. K. Smith. New York: Guilford.

        Bauer E. B., Smuts B. B. 2007. Cooperation and competition during dyadic play in domestic dogs, Canis familiaris. Animal Behaviour 73(3):489–499.

        Beatty W. W., Dodge A. M., Dodge L. J., White K., Panksepp J. 1982. Psychomotor stimulants, social deprivation and play in juvenile rats. Pharmacology Biochemistry and Behavior 16:417–422.

        Bekoff M. 1974. Social play and play-soliciting by infant canids. American Zoologist 14(1):323–340.

        Bekoff M. 1975. The communication of play intention: are play signals functional? Semiotica 15(3):231–239.

        Bekoff M. 2001. Social play behaviour: cooperation, fairness, trust, and the evolution of morality. Journal of Consciousness Studies 8(2):81–90.

        Bekoff M., Byers J. A. 1981. A critical re-analysis of the ontogeny and phylogeny of mammalian social and locomotor play: an ethological hornet’s nest. Pages 296 –337 in Behavioral Development: The Bielefeld Interdisciplinary Project, edited by K. Immelmann et al. Cambridge (UK): Cambridge University Press.

        Bekoff M., Pierce J. 2009. Wild Justice: The Moral Lives of Animals. Chicago (IL): University of Chicago Press.

        Biben M. 1979. Predation and predatory play behavior of domestic cats. Animal Behaviour 27(1):81–94.

        Biben M. 1986. Individual- and sex-related strategies of wrestling play in captive squirrel monkeys. Ethology 71:229 –241.

        Bojczyk K. E., Corbetta D. 2004. Object retrieval in the first year of life: learning effects of task exposure and box transparency. Developmental Psychology 40:54–66.

        Brown M. C., Hopkins W. G., Keynes R. J. 1991. Essentials of Neural Development. Cambridge (UK): Cambridge University Press.

        Brownlee A. 1954. Play in domestic cattle in Britain: an analysis of its nature. British Veterinary Journal 110:48–68.

        Buller A. J., Eccles J. C., Eccles R. M. 1960. Differentiation of fast and slow muscle in the cat hind limb. Journal of Physiology 150:399–416.

        Burgdorf J., Panksepp J., Beinfeld M. C., Kroes R. A., Moskal J. R. 2006. Regional brain cholecystokinin changes as a function of rough-and-tumble play behavior in adolescent rats. Peptides 27(1):172–177.

        Burgdorf J., Wood P. L., Kroes R. A., Moskal J. R., Panksepp J. 2007. Neurobiology of 50k-Hz ultrasonic vocalizations in rats: electrode mapping, lesion, and pharmacology studies. Behavioural Brain Research 182(2):274 –283.

        Burghardt G. M. 1982. Comparison matters: Curiosity, bears, surplus energy and why reptiles don’t play. Behavioral and Brain Sciences 5:159 –160.

        Burghardt G. M. 1984. On the origins of play. Pages 5–41 in Play in Animals and Humans, edited by P. K. Smith. Oxford (UK): Basil Blackwell.

        Burghardt G. M. 1998. The evolutionary origins of play revisited: lessons from turtles. Pages 1–26 in Animal Play: Evolutionary, Comparative, and Ecological Perspectives, edited by M. Bekoff and J. A. Byers. Cambridge (UK): Cambridge University Press.

        Burghardt G. M. 2001. Play: attributes and neural substrates. Pages 327–366 in Handbook of Behavioral Neurobiology, Volume 13: Developmental Psychobiology, Developmental Neurobiology, and Behavioral Ecology, edited by E. Blass. New York: Kluwer Academic/Plenum.

        Burghardt G. M. 2005. The Genesis of Animal Play: Testing the Limits. Cambridge (MA): MIT Press.

        Burghardt G. M. 2010a. The comparative reach of play and brain: perspective, evidence, and implications. American Journal of Play 2(3):338–355.

        Burghardt G. M. 2010b. Defining and recognizing play. Pages 9–18 in Oxford Handbook of the Development of Play, edited by A. D. Pellegrini. Oxford (UK): Oxford University Press.  

        Burghardt G. M. 2010c. Comparative animal behavior—1920–1973. In: Breed, M.D., Moore, J. (Eds.), Encyclopedia of Animal Behavior, vol. 1. Academic Press, Oxford, p. 340–344.

        Burghardt G. M., Ward B., Rosscoe R. 1996. Problem of reptile play: Environmental enrichment and play behavior in a captive Nile soft-shelled turtle, Trionyx triunguis. Zoo Biology 15:223–38.

        Burghardt G. M., Burghardt L. S. 1972. Notes on the behavioral development of two female black bear cubs: the first eight months. Pages 207–220 in Bears: Their Biology and Management, edited by S. Herrero. Morges (Switzerland): International Union for the Conservation of Nature and Natural Resources (IUCN).

        Burghardt G. M., Chiszar D., Murphy J. B., Romano J., Walsh T., Manrod J. 2002. Behavioral diversity, complexity, and play. Pages 78–117 in Komodo Dragons: Biology and Conservation, edited by J. Murphy et al. Washington (D.C.): Smithsonian Press.

        Byers J. A. 1984. Play in ungulates. Pages 43–65 in Play in Animals and Humans, edited by P. K. Smith. Oxford (UK): Basil Blackwell.

        Byers J. A. 1998. Biological effects of locomotor play: getting into shape, or something more specific? Pages 205–220 in Animal Play: Evolutionary, Comparative, and Ecological Perspectives, edited by M.

        Bekoff and J. A. Byers. Cambridge (UK): Cambridge University Press.

        Byers J. A. 1999. The distribution of play behaviour among Australian marsupials. Journal of Zoology 247:349–356.

        Byers J. A., Walker C. B. 1995. Refining the motor training hypothesis for the evolution of play. American Naturalist 146:25–40.

        Cameron E. Z., Linklater W. L., Stafford K. J., Minot E. O. 2008. Maternal investment results in better foal condition through increased play behaviour in horses. Animal Behaviour 76(5):1511–1518.

        Caro T. M. 1980. Effects of the mother, object play, and adult experience on predation in cats. Behavioural and Neural Biology 29(1):29 –51.

        Caro T. M. 1995. Short-term costs and correlates of play in cheetahs. Animal Behaviour 49(2):333–345.

        Carroll J. B. 1979. The general behavioural repertoire of the Rodrigues fruit bat, Pteropus rodricensi, in captivity at the Jersey Wildlife Preservation Trust. Dodo 16:51–59.

        Chalmers N. R. 1984. Social play in monkeys: theories and data. Pages 119–141 in Play in Animals and Humans, edited by P. K. Smith. Oxford (UK): Basil Blackwell.

        Charlesworth D., Charlesworth B. 1987. Inbreeding depression and its evolutionary consequences. Annual Review of Ecology and Systematics 18:237–268.

        Chick G. 2001. What is play for? Sexual selection and the evolution of play. Pages 3–25 in Theory in Context and Out, edited by S. Reifel. Westport (CT): Ablex.

        Chiszar D. 1985. Ontogeny of communicative behaviors. Pages 207–238 in The Comparative Development of Adaptive Skills: Evolutionary Implications, edited by E. S. Gollin. Hillsdale (NJ): Lawrence Erlbaum.

        Clutton-Brock T. H., Hodge S. J., Spong G., Russell A. F., Jordan N. R., Bennett N. C., Sharpe L. L., Manser M. B. 2006. Intrasexual competition and sexual selection in cooperative mammals. Nature 444:1065–1068.

        Collaer M. L., Hines M. 1995. Human behavioral sex differences: a role for gonadal hormones during early development? Psychological Bulletin 118(1): 55–107.

        Croft D. B. 1982. Communication in the Dasyuridae (Marsupialia): a review. Pages 291–309 in Carnivorous Marsupials, edited by M. Archer. Sydney (Australia): Royal Society of New South Wales.

        Dapporto L., Turillazzi S., Palagi E. 2006. Dominance interactions in young adult paper wasp (Polistes dominulus) foundresses: a playlike behavior? Journal of Comparative Psychology 120(4):394–400.

        Deak T., Panksepp J. 2006. Play behavior in rats pretreated with scopolamine: increased play solicitation

by the non-injected partner. Physiology and Behavior 87:120 –125.

        Diamond J., Bond A. B. 2003. A comparative analysis of social play in birds. Behaviour 140:1091–1115.

        Diamond J., Bond A. B. 2004. Social play in kaka (Nestor meridionalis) with comparisons to kea (Nestor notablis). Behaviour 141:777–798.

        Dielenberg R. A., McGregor I. S. 1999. Habituation of the hiding response to cat odor in rats (Rattus norvegicus). Journal of Comparative Psychology 113(4):376–387.

        Dielenberg R. A., McGregor I. S. 2001. Defensive behavior in rats towards predatory odors: a review. Neuroscience and Biobehavioral Reviews 25(7–8):597–609.

        Dolhinow P. 1999. Play: a critical process in the developmental system. Pages 231–236 in The Non-Human Primates, edited by P. Dolhinow and A. Fuentes. Mountain Oven (CA): Mayfield.

        Drea C. M., Hawk J. E., Glickman S. E. 1996. Aggression decreases as play emerges in infant spotted hyaenas: preparation for joining the clan. Animal Behaviour 51(6):1323–1336.

        Dunbar R. I. M. 1992. Neocortex size as a constraint on group size in primates. Journal of Human Evolution 20:469–493.

        Einon D. F., Morgan M. J., Kibbler C. C. 1978. Brief periods of socialization and later behavior in the rat. Developmental Psychobiology 11(3):213–225.

        Elkind D. 2007. The Power of Play: Learning What Comes Naturally. Cambridge (MA): Da Capo Press.

        Enomoto T. 1990. Social play and sexual behavior of the bonobo (Pan paniscus) with special reference to flexibility. Primates 31(4):469–480.

        Espinosa M. P., Sigman M. D., Neumann C. G., Bwibo N. O., McDonald M. A. 1992. Playground behaviors of school-age children in relation to nutrition, schooling and family characteristics. Developmental Psychology 28(6):1188–1195.

        Fagen R. M. 1978. Evolutionary biological models of animal play behavior. Pages 385–404 in The Development of Behaviour: Comparative and Evolutionary Aspects, edited by G. M. Burghardt and M. Bekoff. New York: Garland.

        Fagen R. M. 1981. Animal Play Behavior. Oxford (UK) and New York: Oxford University Press.

        Fagen R. 1992. Play, fun and the communication of well-being. Play and Culture 5:40–58.

        Finn J. K., Tregenza T. Norman M. D. 2009. Defensive tool use in a coconut-carrying octopus. Current Biology 19(23):1069–1070.

        Fisher D. O., Owens I. P. F. 2000. Female home range size and the evolution of social organization in macropod marsupials. Journal of Animal Ecology 69(6):1083–1098.

        Floeter M. K., Greenough W. T. 1979. Cerebellar plasticity: modification of Purkinje cell structure by differential rearing in monkeys. Science 206 (4415):227–229.

        Foroud A., Pellis S. M. 2003. The development of “roughness” in the play-fighting of rats: a Laban Movement Analysis perspective. Developmental Psychobiology 42(1):35– 43.

        Foroud A., Whishaw I. Q., Pellis S. M. 2004. Experience and cortical control over the pubertal transition to rougher play fighting in rats. Behavioural Brain Research 149(1):69 –76.

        Galdikas B. M. F. 1995. Social and reproductive behavior of wild adolescent female orangutans. Pages 163–182 in The Neglected Ape, edited by R. D. Nadler et al. New York: Plenum Press.

        Gamble J. R., Cristol D. A. 2002. Drop-catch behaviour is play in herring gulls, Larus argentatus. Animal Behaviour 63(2):339 –345.

        Gitlin-Weiner K., Sandgrund A., Schaefer C. E., eds. 2000. Play diagnosis and assessment. 2nd ed.

        Graham K. L. 2010. Virtual playgrounds? Assessing the playfulness of Massively Multiplayer Online Role-Playing Games. American Journal of Play 3(1): 106–125.

        Groos K. 1898. The Play of Animals. New York: D. Appleton.

        Groos K. 1901. The Play of Man. New York: D. Appleton.

        Hall G. S. 1904. Adolescence: Its Psychology and its Relations to Physiology, Anthropology, Sociology, Sex, Crime, Religion, and Education. New York: Appleton.

        Hall S. L. 1998. Object play by adult animals. Pages 45–60 in Animal Play: Evolutionary, Comparative, and Ecological Perspectives, edited by M. Bekoff and J. A. Byers. Cambridge (UK): Cambridge University Press.

        Harcourt R. 1991. Survivorship costs of play in the South American fur seal. Animal Behaviour 42(3): 509–511.

        Hård E., Larsson K. 1971. Climbing behavior patterns in prepubertal rats. Brain, Behavior and Evolution 4(2):151–161.

        Harlow H. F., Suomi S. J. 1970. Nature of love simplified. Pages 121–134 in From Learning to Love: the Selected Papers of H. F. Harlow, edited by C. M. Harlow. New York: Praeger.

        Heinrich B., Smolker R. 1998. Play in common ravens (Corvus corax). Pages 27–44 in Animal Play: Evolutionary, Comparative, and Ecological Perspectives, edited by M. Bekoff and J. A. Byers. Cambridge (UK): Cambridge University Press.

        Holmes W. G. 1995. The ontogeny of littermate preferences in juvenile golden-mantled ground squirrels: effects of rearing and relatedness. Anima Behaviour 50(2):309 –322.

        Hol T., Van den Berg C. L., Van Ree J. M., Spruijt B. M. 1999. Isolation during the play period in infancy decreases adult social interactions in rats. Behavioural Brain Research 100(1–2):91–97.

        Iwaniuk A. N., Nelson J. E., Pellis S. M. 2001. Do big-brained animals play more? Comparative analyses of play and relative brain size in mammals. Journal of Comparative Psychology 115(1):29–41.

        Johnson F., Soderstrom K., Whitney O. 2002. Quantifying song bout production during zebra finch sensory-motor learning suggests a sensitive period for vocal practice. Behavioural Brain Research 131(1–2):57–65.

        Johnson J. E., Christie J. F., Wardle F. 2004. Play, Development and Early Education. Columbus (OH): Allyn and Bacon.

        Jürgens U. 2002. Neural pathways underlying vocal control. Neuroscience and Biobehavioral Reviews 26(2):235–258.

        Kempes M. M., Gulickx M. M. C., van Daalen H. J. C., Louwerse A. L., Sterk E. H. M. 2008. Social competence is reduced in socially deprived rhesus monkeys (Macaca mulatta). Journal of Comparative Psychology 122(1):62– 67.

        Kipper S., Todt D. 2001. Variation of sound parameters affects the evaluation of human laughter. Behaviour 138(9):1161–1178.

        Kipper S., Todt D. 2002. The use of vocal signals in the social play of Barbary macaques. Primates 43(1):3–17.

        Knutson B., Burgdorf J., Panksepp J. 1998. Anticipation of play elicits high-frequency ultrasonic vocalizations in young rats. Journal of Comparative Psychology 112(1):65–73.

        Kuba M. J., Byrne R. A., Meisel D. V., Mather J. A. 2006. When do octopuses play? Effects of repeated testing, object type, age and food deprivation on object play in Octopus vulgaris. Journal of Comparative Psychology 120(3):184 –190.

        Lancaster J. B. 1971. Play-mothering: the relations between juvenile females and young infants among free-ranging vervet monkeys (Cercopithecus aethiops). Folia Primatologica 15:161–182.

        Latour P. B. 1981. Interactions between free-ranging, adult male polar bears (Ursus maritimus Phipps): a case of social play. Canadian Journal of Zoology 59:1775–1783.

        Lazell J. D., Spitzell N. C. 1977. Apparent play behavior in the American alligator. Copeia 1977(1):188–189.

        Lee P. C. 1983. Play as a means for developing relationships. Pages 82–89 in Primate Social Relationships: An Integrated Approach, edited by R. A. Hinde. Sunderland (MA): Sinauer.

        Lewis K. P. 2000. A comparative study of primate play behaviour: implications for the study of cognition. Folia Primatologica 71(6):417– 421.

        Lewis K. P. 2003. Comparative analyses of play behaviour in primates and carnivores. Ph.D. Thesis. Durham (United Kingdom): University of Durham.

        Lewis K. P. 2005. Social play in the great apes. Pages 27–53 in The Nature of Play: Great Apes and Humans, edited by A. D. Pellegrini and P. K. Smith. New York: Guilford.

        Lewis K. P., Barton R. A. 2004. Playing for keeps: evolutionary relationships between social play and the cerebellum in non-human primates. Human Nature 15(1):5–21.

        Lewis K. P., Barton R. A. 2006. Amygdala size and hypothalamus size predict social play frequency in non-human primates: a comparative analysis using independent contrasts. Journal of Comparative Psychology 120(1):31–37.

        Lewis K. P., Smith R. J. 2008. Issues of allometry in the scaling of the human brain. American Journal of Physical Anthropology 135(S46):139–140.

        Lipkind D., Nottebohm F., Rado R., Barnea A. 2002. Social change affects the survival of new neurons in the forebrain of adult songbirds. Behavioural Brain Research 133(1):31– 43.

        Lüthe L., Haüsler U., Jürgens U. 2000. Neuronal activity in the medulla oblongata during vocalization. A single-unit recording study in the squirrel monkey. Behavioural Brain Research 116(2):197–210.

        Martin P., Caro T. M. 1985. On the functions of play and its role in behavioral development. Pages 59–103 in Advances in the Study of Behaviour, Volume 15, edited by J. S. Rosenblatt et al. New York: Academic Press.

        Mather J. A. 2008. To boldly go where no mollusc has gone before: personality, play, thinking, and consciousness in cephalopods. American Malacological Bulletin 24(1):51–58.

        Mather J. A., Anderson R. C. 1999. Exploration, play and habituation in octopuses (Octopus dofleini). Journal of Comparative Psychology 113(3):333–338.

        Meaney M. J., McEwen B. S. 1986. Testosterone implants into the amygdala during the neonatal period masculinize the social play of juvenile female rats. Brain Research 398(2):324 –328.

        Miller J. B., Stockdale F. E. 1986. Developmental regulation of the multiple myogenic cell lineages of the avian embryo. Journal of Cell Biology 103(6): 2197–2208.

        Müller-Schwarze D. 1984. Analysis of play behavior: what do we measure and when? Pages 147–158 in Play in Animals and Humans, edited by P. K. Smith. Oxford (UK): Basil Blackwell.

        Nahallage C. A. D., Huffman M. A. 2007. Age-specific functions of stone handling, a solitary object play behavior, in Japanese macaques (Macaca fuscata). American Journal of Primatology 69(3):267–281.

        Nunes S., Muecke E., Anthony J. A., Batterbee A. S. 1999. Endocrine and energetic mediation of play behavior in free-living Belding’s ground squirrels. Hormones and Behavior 36(2):153–165.

        Nunes S., Muecke E.-M., Lancaster L. T., Miller N. A., Mueller N. A., Muelhaus J., Castro L. 2004. Functions and consequences of play behaviour in juvenile Belding’s ground squirrels. Animal Behaviour 68(1):27–37.

        Ortega J. C., Bekoff M. 1987. Avian play: comparative evolutionary and developmental trends. Auk 104: 338–341.

        Paglieri F. 2005. Playing by and with the rules: norms and morality in play development. Topoi 24(2):149–167.

        Palagi E. 2006. Social play in bonobos (Pan paniscus) and chimpanzees (Pan troglodytes): implications for natural social systems and interindividual relationships. American Journal of Physical Anthropology 129(3):418–426.

        Palagi E., Cordoni G., Borgonini Tarli S. M. 2004. Immediate and delayed benefits of play behaviour: new evidence from chimpanzees (Pan troglodytes). Ethology 110(12):949–962.

        Panksepp J. 1981. The ontogeny of play in rats. Developmental Psychobiology 14(4):327–332.

        Panksepp J. 1998. Affective Neuroscience: The Foundations of Human and Animal Emotions. New York: Oxford University Press.

        Panksepp J., Beatty W. W. 1980. Social deprivation and play in rats. Behavioral and Neural Biology 30(2):197–206.

        Panksepp J., Burgdorf J. 2000. 50-khz chirping (laughter?) in response to conditioned and unconditioned tickle-response reward in rats: effects of social housing and genetic variables. Behavioural Brain Research 115(1):25–38.

        Panksepp J., Burgdorf J. 2003. “Laughing” rats and the evolutionary antecedents of human joy? Physiological Behavior 79:533–547.

        Paquette D. 1994. Fighting and playfighting in captive chimpanzees. Aggressive Behavior 20(1):49–65.

        Parker S. T., Gibson K. R. 1979. A developmental model of the evolution of language and intelligence in early hominids. Behavioral and Brain Sciences 2(2):367– 407.

        Parker S. T., McKinney M. L. 1999. Origins of Intelligence: The Evolution of Cognitive Development in Monkeys, Apes, and Humans. Baltimore (MD): Johns Hopkins University Press.

        Parra G. J. 2007. Observations of an Indo-Pacific humpback dolphin carrying a sponge: object play or tool use? Mammalia 71(3):147–149.

        Pellegrini A. D. 1992. Rough-and-tumble play and social problem solving flexibility. Creativity Research Journal 5(1):13–26.

        Pellegrini A. D. 1993. Boys’ rough-and-tumble play, social competence and group composition. British Journal of Developmental Psychology 11:237–248.

        Pellegrini A. D. 2003. Perceptions and functions of play and real fighting in early adolescence. Child Development 74(5):1522–1533.

        Pellegrini A. D. 2008. The recess debate. A disjuncture between educational policy and scientific research. American Journal of Play 1(2):181–191.

        Pellegrini A. D. 2009. The Role of Play in Human Development. Oxford (UK) and New York: Oxford University Press.

        Pellegrini A. D., Dupuis D., Smith P. K. 2007. Play in evolution and development. Developmental Review 27:261–276.

        Pellegrini A. D., Smith P. K. 1998. Physical activity play: the nature and function of a neglected aspect of play. Child Development 69(3):577–598.

        Pellis S. M. 1981. A description of social play by the Australian magpie Gymnorhina tibicen based on Eshkol-Wachman notation. Bird Behaviour 3:61–79.

        Pellis S. M. 1988. Agonistic versus amicable targets of attack and defense: consequences for the origin, function, and descriptive classification of playfighting. Aggressive Behavior 14(2):85–104.

        Pellis S. M. 1991. How motivationally distinct is play? A preliminary case study. Animal Behaviour 42(5):851–853.

        Pellis S. M. 1993. Sex and the evolution of play fighting: a review and model based on the behavior of muroid rodents. Play Theory Research 1:55–75.

        Pellis S. M. 2002. Sex differences in play-fighting revisited: traditional and nontraditional mechanisms of sexual differentiation in rats. Archives of Sexual Behavior 31(1):17–26.

        Pellis S. M., Hastings E., Shimuzu T., Kamitakahara H., Komorowska J., Forgie M. L., Kolb B. 2006. The effects of orbital frontal cortex damage on the modulation of defensive responses by rats in playful and nonplayful social contexts. Behavioral Neuroscience 120(1):72– 84.

        Pellis S. M., Iwaniuk A. N. 1999a. The problem of adult play-fighting: a comparative analysis of play and courtship in primates. Ethology 105(9):783–806.

        Pellis S. M., Iwaniuk A. N. 1999b. The roles of phylogeny and sociality in the evolution of social play in muroid rodents. Animal Behaviour 58(2):361–373.

        Pellis S. M., Iwaniuk A. N. 2000a. Adult-adult play in primates: comparative analyses of origin, distribution and evolution. Ethology 106(12):1083–1104.

        Pellis S. M., Iwaniuk A. N. 2000b. Comparative analyses of the role of postnatal development on the expression of play fighting. Developmental Psychobiology 36(2):136–147.

        Pellis S. M., Iwaniuk A. N. 2002. Brain system size and adult-adult play in primates: a comparative analysis of the roles of the non-visual cortex and the amygdala. Behavioural Brain Research 134(1):31–39.

        Pellis S. M., Pellis V. C. 1990. Differential rates of attack, defense, and counterattack during the developmental decrease in play fighting by male and female rats. Developmental Psychobiology 23(3):215–231.

        Pellis S. M., Pellis V. C. 1996. On knowing it’s only play: the role of play signals in play fighting. Aggressive and Violent Behavior 1:249 –268.

        Pellis S. M., Pellis V. C. 1998a. Structure-function interface in the analysis of play fighting. Pages 115–140 in Animal Play: Evolutionary, Comparative, and Ecological Perspectives, edited by M. Bekoff and J. A. Byers. Cambridge (UK): Cambridge University Press.

        Pellis S. M., Pellis V. C. 1998b. Play fighting of rats in comparative perspective: a schema for neurobehavioral analyses. Neuroscience and Biobehavioral Reviews 23(1):87–101.

        Pellis S. M., Pellis V. C. 2007. Rough-and-tumble play and the development of the social brain. Current Directions in Psychological Science 16(2):95–98.

        Pellis S., Pellis V. 2009. The Playful Brain: Ventures to the Limits of Neuroscience. Oxford (UK): Oneworld Press.

        Pellis S. M., Pellis V. C., Bell H. C. 2010. The function of play in the development of the social brain. American Journal of Play 2(3):278–298.

        Peters G., Wozencraft W. C. 1989. Acoustic communication by fissiped carnivores. Pages 14–56 in Carnivore Behavior, Ecology, and Evolution, edited by J. L. Gittleman. Ithaca (NY): Cornell University Press.

        Piaget J. 1962. Play, Dreams and Imitation in Childhood. New York: W.W. Norton.

        Pissiota A., Frans O., Fredrikson M., Langstrom B., Flaten M. A. 2002. The human startle reflex and pons activation: a regional cerebral blood flow

study. European Journal of Neuroscience 15:395–398. Poole T. B. 1966. Aggressive play in polecats. Symposia of the Zoological Society of London 18:23–44.

        Power T. G. 2000. Play and Exploration in Children and Animals. Mahwah (NJ): Lawrence Erlbaum Associates.

        Pozis-Francois O., Zahavi A., Zahavi A. 2004. Social play in Arabian babblers. Behaviour 141(4):425–450.

        Promislow D. E. L., Harvey P. H. 1990. Living fast and dying young: a comparative analysis of life-history variation among mammals. Journal of Zoology 220:417–437.

        Pysh J. J., Weiss G. M. 1979. Exercise during development induces an increase in Purkinje cell dendritic tree size. Science 206:153–157.

        Rasa O. A. E. 1984. A motivational analysis of object play in juvenile dwarf mongooses (Helogale undulata rufula). Animal Behaviour 32(2):579–589.

        Reinhart C. J., Pellis S. M., McIntyre D. C. 2004. The development of play fighting in kindling-prone (FAST) and kindling–resistant (SLOW) rats: how does the retention of phenotypic juvenility affect the complexity of play? Developmental Psychobiology 45(2):83–92.

        Richard-Hansen C., Bello N., Vie´ J. C. 1998. Tool use by a red howler monkey (Alouatta seniculus) towards a two-toed sloth (Choloepus didactylus). Primates 39(4):545–548.

        Russell E. M., Lee A. K., Wilson G. R. 1989. Natural history of the Metatheria. Pages 505–526 in Fauna of Australia (Volume 1B, Mammalia), edited by D. W. Walton and B. J. Richardson. Canberra (Australia): Bureau of Flora and Fauna, Australian Government Publishing Service.

        Russon A. E, Vasey P. L., Gauthier C. 2002. Seeing with the mind’s eye: eye-covering play in orangutans and Japanese macaques. Pages 241–254 in Pretending and Imagination in Animals and Children, edited by R. W. Mitchell. Cambridge (UK): Cambridge University Press.

        Schafer D. A., Miller J. B., Stockdale F. E. 1987. Cell diversification within the myogenic lineage: in vitro generation of two types of myoblasts from a single progenitor cell. Cell 48(4): 659–670.

        Sharpe L. L. 2005a. Frequency of social play does not affect dispersal partnerships in wild meerkats. Animal Behaviour 70(3):559–569.

        Sharpe L. L. 2005b. Play does not enhance social cohesion in a cooperative mammal. Animal Behaviour 70(3):551–558.

        Sharpe L. L. 2005c. Play fighting does not affect subsequent fighting success in wild meerkats. Animal Behaviour 69:1023–1029.

        Sharpe L. L., Cherry M. I. 2003. Social play does not reduce aggression in wild meerkats. Animal Behaviour 66(5):989 –997.

        Sharpe L. L., Clutton-Brock T. H., Brotherton P. N. M., Cameron E. Z., Cherry M. I. 2002. Experimental provisioning increases play in free-ranging meerkats. Animal Behaviour 64(1):113–121.

        Siviy S. M. 2010. Play and adversity: how the playful mammalian brain withstands threats and anxieties. American Journal of Play 2(3):297–314.

        Siviy S. M., Harrison K. A., McGregor I. S. 2006. Fear, risk assessment, and playfulness in the juvenile rat. Behavioral Neuroscience 120(1):49–59.

        Siviy S. M., Panksepp J. 1985. Energy balance and juvenile play in rats. Physiology and Behavior 35(3):435–441.

        Smith P. K. 1982. Does play matter? Functional and evolutionary aspects of animal and human play. Behavioural and Brain Sciences 5:139 –184.

        Smith P. K., Smees R., Pellegrini A. D. 2004. Play fighting and real fighting: using video playback methodology with young children. Aggressive Behavior 30(2):164 –173.

        Soderquist T. R., Serena M. 2000. Juvenile behaviour and dispersal of chuditch (Dasyurus geoffroii) (Marsupialia: Dasyuridae). Australian Journal of Zoology 48:551–560.

        Sommer V., Mendoza-Granados D. 1995. Play as an indicator of habitat quality: a field study of langur monkeys (Presbytis entellus). Ethology 99:177–192.

        Spear L. P. 2000. The adolescent brain and agerelated behavioral manifestations. Neuroscience and Biobehavioral Reviews 24:417–463.

        Spencer H. 1872. The Principles of Psychology. Second Edition, Volume 2. New York: Appleton.

        Spijkermann R. P., van Hooff J. A. R. A. M., Dienske H., Jens W. 1997. Differences in subadult behaviors of chimpanzees living in peer groups and in a family group. International Journal of Primatology 18(3):439–454.

        Spinka M., Newberry R. C., Bekoff M. 2001. Mammalian play: training for the unexpected. Quarterly Review of Biology 76(2):141–168.

        Sussman R. W., Garber P. A., Cheverud J. M. 2005. Importance of co-operation and affiliation in the evolution of primate sociality. American Journal of Physical Anthropology 128(1):84 –97.

        Sutton-Smith B. 1997. The Ambiguity of Play. Cambridge (MA): Harvard University Press.

        Symons D. 1978. Play and Aggression: A Study of Rhesus Monkeys. New York: Columbia University Press.

        Tanner J.E., Byrne R.W. 2010. Triadic and collaborative play by gorillas in social games with objects. Animal Cognition 13:591--607.

        Thompson K. V. 1998. Self-assessment in juvenile play. Pages 183–204 in Animal Play: Evolutionary, Comparative and Ecological Perspectives, edited by M. Bekoff and J. A. Byers. Cambridge(UK): Cambridge University Press.

        Tinbergen N. 1963. On aims and methods of ethology. Zeitshrift für Tierpsychologie 20:410–433.

        Tomasello M., Call J. 1997. Primate Cognition. Oxford (UK): Oxford University Press.

Vanderschuren L. J. M. J. 2010. How the brain makes play fun. American Journal of Play 2(3):315–337.

        Vankova D., Bartos L. 2002. The function of mounting behaviour in farmed red deer calves. Ethology 108(6):473–482.

        Van Schaik C. P., Ancrenaz M., Borgen G., Galdikas B., Knott C., Singleton I., Suzuki A., Utami S. S., Merrill M. 2003. Orangutan cultures and the evolution of material culture. Science 299(5603):102–105.

        Vettin J., Todt D. 2005. Human laughter, social play, and play vocalizations of non-human primates: an evolutionary approach. Behaviour 142(2):217–240.

        Von Borell E. 2000. Coping strategies during stress. Archiv für Tierzucht-Archives for Animal Breeding 43(5):441–450.

        Vygotsky L. S. 1967. Play and its role in the mental development of the child. Soviet Psychology 5(3):6–18.

        Watson D. M. 1992. Object play in a laughing kookaburra (Dacelo novaeguineae). Emu 92(2):106 –108.

        Watson D. M., Croft D. B. 1993. Playfighting in captive rednecked wallabies, Macropus rufogriseus banksianus. Behaviour 126(3–4):219 –245.

        Weber B. H., Depew D. J., editors. 2003. Evolution and Learning: The Baldwin Effect Reconsidered. Cambridge (MA): MIT Press.

        West-Eberhard M. J. 2003. Developmental Plasticity and Evolution. New York: Oxford University Press.         

        Winnicott, Donald W. 1971. Playing and reality.

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Traducción: Igor Sanz

Texto original: Current perspectives on the biological study of play: signs of progress
(Anexo: Comparative Reach of Play and Brain)